Alhajeri 2016

(1)

Departamento de Ciências Biológicas, Florida State University, Tallahassee, FL, 32306-4295, EUA

INTRODUÇÃO

Departamento de Ciências Biológicas, Universidade do Kuwait, Safat, 13110, Kuwait

Departamento de Ecologia e Biologia Evolutiva, Tulane University, New Orleans, LA, 70118-5698, EUA

PALAVRAS-CHAVE ADICIONAIS: morfologia dos apêndices – biogeografia – massa corporal – disparidade – diversidade – oportunidade ecológica – elevação – taxa evolutiva – fenótipo – América do Sul.

BADER H. ALHAJERI1,2*, JOHN J. SCHENK1,3 e SCOTT J. STEPPAN1

Diversificação ecomorfológica após colonização continental em roedores muroides (Rodentia: Muroidea)

–. Com 3 figuras.

*Autor correspondente. E-mail: [email protected]

1

1 2 3

–

1953; Futuyma, 1986; Schluter, 2000a; McCormack & Smith, 2008) e (2) um declínio subsequente mais gradual (frequentemente dependente da densidade, Rabosky & Lovette, 2008) na taxa de diversificação filogenética e fenotípica como resultado do aumento da competição à medida que o número finito de nichos é preenchido ( Walker & Valentine, 1984; Baldwin & Sanderson, 1998;

Sch-luter, 2000a; Lovette, Bermingham & Ricklefs, 2002; Harmon et al., 2003, 2008a, b, 2010; Yoder et al., 2010). O declínio concomitante nas taxas deverá ocorrer, a menos que algum subconjunto de linhagens irrompa em novas zonas adaptativas (criando a sua própria OE, Schluter, 2000a) ou o aumento das taxas de extinção apague a diversidade anterior. Estudos encontraram muitos casos de surtos iniciais de diversificação líquida que geralmente são seguidos por um declínio dependente da densidade na taxa de diversificação (Harmon et al., 2003; Ruber, Zardoya & Ortÿ, 2005; Kozak, Weisrock & Larson, 2006; McKenna

& Farrell, 2006; McPeek, 2008; Phillimore & Price, 2008).

A generalidade da radiação adaptativa na diversificação evolutiva tem sido frequentemente investigada recentemente usando o modelo de oportunidades ecológicas (EO) (Har-mon et al., 2003, 2008a, b, 2010; Rabosky & Lovette, 2008). As causas da OE incluem transições biogeográficas, extinções em massa de concorrentes e/ou a evolução de inovações importantes, que permitem que as linhagens explorem zonas adaptativas novas e subutilizadas e levam a uma rápida divergência adaptativa (Simpson, 1953; Schluter, 2000a; Grant & Grant, 2008; Yoder et al., 2010). Duas previsões principais da OE são: (1) um aumento precoce na taxa de diversificação filogenética e fenotípica (indicando que as linhagens estão aproveitando o espaço de nicho relativamente vazio como consequência de zonas adaptativas subutilizadas) (Simpson,

€

Recebido em 7 de julho de 2015; revisado em 28 de agosto de 2015; aceito para publicação em 28 de agosto de 2015

O surgimento de clados excepcionalmente diversos é frequentemente atribuído a oportunidades ecológicas. Por exemplo, a diversidade excepcional na mais diversa superfamília de mamíferos, os roedores muroides, foi explicada em termos de múltiplas radiações adaptativas independentes. Se múltiplos eventos de oportunidade ecológica são responsáveis pela geração da diversidade muroid, esperamos encontrar evidências de que estas linhagens se diversificam ecologicamente após a dispersão em novas áreas biogeográficas. No presente estudo, testamos as previsões de oportunidades ecológicas baseadas em características usando dados sobre tamanho corporal, apêndices e elevação em combinação com dados publicados anteriormente sobre transições biogeográficas e uma filogenia molecular calibrada no tempo. Identificamos fraco ou nenhum apoio à diversificação ecológica inicial após as colonizações iniciais de todas as regiões continentais, com base em múltiplos testes, incluindo testes de altura de nós, disparidade através de gráficos de tempo, comparação de modelos evolutivos e análise bayesiana de misturas macroevolutivas. Os clados identificados com maiores taxas de diversificação, não associados a transições geográficas, também não apresentaram padrões de divergência fenotípica previstos pela oportunidade ecológica, o que sugere que a diversidade filogenética e a disparidade fenotípica podem estar dissociadas em muroides. Estes resultados indicam que as mudanças nas taxas de diversificação e nas oportunidades ecológicas mediadas biogeograficamente são maus preditores de padrões de diversidade fenotípica em muroides. © 2015 The Linnean Society of London, Biological Journal of the Linnean Society, 2015, 00, 000–000.

(2)

Clabaut et al., 2007) e muitos aspectos da vida de um animal para responder à pergunta: o que acontece com a diversidade

diminuir a disparidade esperada (média ou variância), desde que seja aleatória em relação ao fenótipo

poder estatístico para detectar assinaturas de OE. Muitos as previsões fenotípicas do modelo. Schenk

e outros, 2013; Tremoços do Novo Mundo: Drummond et al.,

outros fatores não biogeográficos (por exemplo, inovações importantes ou extinções em massa de concorrentes).

filogenias moleculares encontraram taxas de diversificação amplamente variadas entre subclados (Fabre et al., 2012;

Roedores muroides, em particular, são perfeitamente adequados

quando a diversidade excepcional de espécies não é estimada.

colonização americana) das seis colonizações continentais primárias e nenhuma das colonizações secundárias se enquadra em todas as previsões filogenéticas do

e outros. (2013), que estudaram o efeito das transições biogeográficas entre os domínios continental e biogeográfico no processo de diversificação dos muroides.

e outros. (2013) para testar as previsões fenotípicas do

1985; Jansa & Weksler, 2004; Steppan et al., 2004;

representam a maior parte da biodiversidade. No entanto, estudos recentes outros mecanismos (por exemplo, extinções em massa de concorrentes ou inovações importantes) que não tinham testado.

com nicho. A massa corporal é indiscutivelmente o

região; três deles eram 'virgens', o que significa que nenhum

2000a). Também testamos as duas previsões fenotípicas do modelo EO acima mencionadas em linhagens que

diversidade de muroids foi atribuída a vários

apenas padrões filogenéticos e não investigou Rabosky e Lovette, 2008; Caracóis terrestres de Galápagos: Parent &

Crespi, 2009; Lagartos Anolis do Caribe: Mahler

características que podem fornecer evidências para OE em relação

essas linhagens podem estar experimentando EO impulsionada por em pequenos clados, no entanto, pode não ter suficiente

radiação bicontinental de primatas: Tran, 2014).

secundário (muróides presentes em colonizações anteriores). EO não explicou bem os padrões desiguais de diversidade nos clados muroides; apenas um (Sul

detectado como um padrão de divergência fenotípica e taxa evolutiva excepcionais (Harmon et al., 2003; Slater et al., 2010; Martin &

Wainwright, 2011), mesmo

& Anderson, 2004) e análises recentes que utilizaram

O presente estudo segue diretamente de Schenk

análise e o quadro de diversificação da Schenk

Antártica e Nova Zelândia (Flynn, Jacobs & Lindsay,

do que as radiações continentais ou marinhas que transições, que foram sugeridas para serem conduzidas por

2000b) e, portanto, testamos as previsões de OE baseadas em características em um conjunto de características com forte associação por um declínio gradual (Simpson, 1953; Schluter,

diversidade (Musser & Carleton, 2005). O excepcional

& Reimchen, 2005; Toutinegras norte-americanas:

nessa taxa). Essas análises, no entanto, examinaram atrasado e, entre esses estudos, apenas alguns casos

ausência de muroides ou parentes próximos nos colonizados

pequenos roedores estavam presentes) e 22 como

Schenk et al. (2013) constataram elevadas taxas de diversificação (independentemente da transição biogeográfica);

explosões independentes de diversificação (Steppan, Adkins e outros, 2010; Mahler et al., 2013). Análises realizadas

amostragem (Foote, 1997), em contraste com estimativas de diversidade de espécies. Portanto, a evidência de OE ainda pode ser 1999; Kozak et al., 2006; Rowe e outros, 2011).

No presente estudo, utilizamos a biogeografia Steppan, 2013; Aves do Himalaia: Price et al., 2014;

e se expandiu sequencialmente para a maioria dos habitats terrestres em todos os continentes e grandes massas de terra, exceto

taxas em linhagens não associadas a dados biogeográficos parte porque são menores e mais tratáveis

Marrom, 1995). O comprimento relativo da cauda é fortemente características que estão correlacionadas com nichos (Schluter, explosão na evolução fenotípica e disparidade seguida superfamília diversificada de mamíferos, com mais de 1.600 espécies,

representando mais de 28% das espécies de mamíferos

diversidade relativamente baixa e distribuições geográficas estreitas (por exemplo, esgana-gatas na Colúmbia Britânica: Nosil

taxa de diversificação seguida por um declínio significativo Testes das previsões fenotípicas de OE têm

categorizando seis deles como primários (definidos pelo preditor de dieta (Schluter, 2000b; Kozak et al., 2005;

bem como o poder estatístico proporcionado por eventos evolutivos replicados (tecnicamente pseudo-réplicas; múltiplas colonizações independentes de regiões continentais),

e/ou escalas geográficas (por exemplo, pássaros-de-forno da América do Sul: Derryberry et al., 2011; donzelas: Frederich

Marshall, 2009; Harmon et al., 2010), não

(Foote, 1993, 1997; Slater et al., 2010). Da mesma forma, as estimativas de variância morfológica devem ser imparciais corresponder às expectativas (Lovette & Bermingham,

interações com o meio ambiente (LaBarbera, 1989;

quando as linhagens experimentam vastas novas oportunidades ecológicas ao colonizar novas regiões continentais?

2012; roedores muroides cosmopolitas: Schenk, Rowe &

esses estudos também são realizados em sistemas insulares, em e outros. (2013) também detectaram aumento da diversificação

Espera-se que as previsões de EO se apliquem principalmente a Schenk et al., 2013). Muróides originados na Eurásia

modelo de OE mediado geograficamente: após as colonizações continentais primárias, haverá um

A maioria dos estudos de OE foi conduzida em clados de

Modelo EO (explosão significativa nos primeiros estudos filogenéticos

como um sistema modelo para explorar EO. Eles são os mais

Eles identificaram 28 eventos de colonização continental, característica ecologicamente importante porque é um importante Fabre et al., 2012; Schenk et al., 2013). Assim, a radiação mur-óide

fornece numerosos experimentos de EO, como começaram a explorar esses padrões em clados maiores

Embora a extinção possa apagar os padrões de diversificação através da poda de linhagens e, assim, apagar a assinatura de uma explosão inicial na diversificação (Quental &

padrões de morfologia ecologicamente importantes

(3)

DIVERSIFICAÇÃO FILOGENÉTICA E ENQUADRAMENTO BIOGEOGRÁFICO

métodos para detectar mudanças nas taxas de diversificação: D2 de múltiplas colonizações). Isto significa que, em

Regra de Allen, segundo a qual tendem a aumentar com

colonizações continentais primárias. Um objetivo menor índice ecológico direto como nas características univariadas, eles

O conjunto de análises serve como um teste preliminar da associação entre diversificação filogenética e diversificação fenotípica em muroids.

América do Sul em seguida, aproximadamente 12,3 milhões de anos, e as radiações correspondiam às previsões filogenéticas do EO.

13 calibrações fósseis. Utilizamos os 28 dados biogeográficos

& Dudley, 2006; Cadena, 2007) e é um importante A morfologia do apêndice é baseada em uma multivariada

foram detectados por todos os métodos. Nós analisamos o et al., 2013) e seus descendentes diretos acumularam 31 espécies que permaneceram na Eurásia (das quais

atribuiu-lhes apenas os descendentes diretos e

suporte para gatilhos não mediados geograficamente de com a marcha, particularmente com locomotores bípedes em

acúmulo de 143 espécies (28 amostradas).

Utilizamos o cronograma de Schenk et al. (2013)

Madagascar tem aproximadamente 24,5 milhões de anos e acumulou 27 espécies (10 amostradas). Sudeste da Ásia

Figura S1). Nós nos concentramos em colonizações primárias

variação entre espécies e complementar análises de

de uma região, haveria uma explosão de divergência em relação às taxas de fundo, seguida por um declínio na

elevação). Embora esses eixos de PC não tenham sido usados como

21,4 Mya, o que levou ao acúmulo de 194 espécies (das quais 39 foram amostradas). Muróides colonizados

que Schenk et al. (2013) encontrou correspondência com

GHR, IRBP e RAG1) totalizando 6.720 pb, e usado

saltitar; Alexandre e Vernon, 1975; Éguas, 2009).

Porter et al., 2002; Navas, 2002; Salão, 2005; Altshuler

radiações secundárias, e também porque nenhuma radiação secundária

MEDUSA (Alfaro et al., 2009), e nem todos os nós Os muroides da coroa originaram-se na Eurásia (Schenk

a região biogeográfica antes das análises de diversificação fenotípica.

Para colonizações primárias,

também experimentam os dois padrões principais acima mencionados esperados pelo modelo EO, que podem fornecer

(relação entre o comprimento da cauda e o comprimento da cabeça-corpo), está correlacionado

Sahul, aproximadamente 9,4 Mya, o que levou ao local

espécies (24 amostradas). A América do Norte foi então colonizada por volta de 27,4 milhões de anos, o que levou ao acúmulo de 156 espécies (35 amostradas). Muróides colonizados

regiões (Fig. 1, consulte também informações de apoio,

as duas principais previsões fenotípicas do modelo EO mediado geograficamente: seguindo a colonização

eixos componentes (PC)] que maximizam

caudas curtas em escavadores (onde as caudas têm pouca utilidade), e com caudas longas em espécies arbóreas (úteis para

que inclui 297 espécies muroides amostradas proporcionalmente

parece ter sido colonizado pela primeira vez aproximadamente devido ao possível efeito de incumbência limitando

essas taxas. Testamos nosso objetivo maior em todas as linhagens as espécies irmãs divergem em vários táxons (Endler, 1982;

espécie cursorial (contrabalançar a alta amplitude

espécies que posteriormente se dispersaram para fora da região biogeográfica antes das análises de diversificação fenotípica.

foi estimado usando quatro genes nucleares (BRCA1,

espécies podadas que posteriormente se dispersaram

ao comprimento cabeça-corpo), semelhante ao comprimento relativo da cauda

associado ao aumento das taxas de diversificação filogenética (independentemente das transições biogeográficas)

testes de cladogênese (Purvis, Nee & Harvey, 1995; Har-mon et al., 2008b) e a abordagem de seleção de modelo de critério de informação de Akaike (AIC) passo a passo em

A última região a ser colonizada por muroides foi

acumulou uma riqueza de espécies de aproximadamente 76 determinar se as previsões de OE baseadas em características correspondem à colonização das principais áreas biogeográficas

O objetivo principal do presente estudo é testar que é usado para extrair um conjunto de variáveis [principal correlacionado com locomoção e estilo de vida, com muito

Schenk et al. (2013) detectaram mais de 20 mudanças nas taxas de diversificação para clados não associados a transições geográficas.

Schenk et al. (2013) usaram três

biotas modernas da África e da Eurásia, que são construídas

extinção de concorrentes. Além disso, o segundo conjunto (Bermann, 1985). Espera-se que o comprimento de todas as

extremidades, incluindo o comprimento das orelhas, varie de acordo com

temperaturas crescentes (Allen, 1877). Finalmente, a preferência elevacional é um importante eixo ecológico sobre o qual equilíbrio; Lêmen, 1980; Fooden & Albrecht, 1999) e

parâmetros (Chan & Moore, 2002, 2005), relativos clados descendentes de cada colonização, podamos à diversidade total dos clados. Este cronograma

do presente estudo é testar se os clados que são

pode refletir o uso do habitat e a ecologia geral. Por exemplo, o comprimento relativo do retropé (relação entre o comprimento do retropé

acumulou 335 espécies naquela região (70 amostradas).

Nos clados descendentes de colonizações primárias,

10 foram amostrados). A transição biogeográfica mais antiga foi para a África em 34,1 Mya e esta linhagem

determinante ambiental do habitat.

ordenação dos comprimentos do corpo, cauda, retropé e orelha,

transições identificadas por Schenk et al. (2013) para

Independentemente dos nós associados às transições geográficas (eventos de EO identificados a priori),

suas radiações autóctones, tratando as colonizações posteriores como radiações secundárias (em particular, as

EO nesses clados, como inovações importantes ou

DIVERSIFICAÇÃO ECOMORFOLÓGICA MURÓIDE 3

características individuais (massa corporal, comprimento relativo da cauda e

ambientes desérticos com retropé alargado

– MATERIAL E MÉTODOS

(4)

Nesomyidae América do Sul (D9) Sudeste Asiático (Murinae) (D4)

América do Norte (Cricetidae)

A

B

Archboldomys luzonensis Sigmodontomis alfari

Dendromus mesomelas

Heimyscus fumosus

Limnomys sibuanus

Saccostomus campestris Sooretamys ratticeps

Mus cervicolor

Bandicota bengalensis Oligoryzomys microtis

Gerbillus vallinus Niviventer culteratus Apodemus agrário Auliscomys sublimis

Acomys ignitus Zygodontomis brevicauda

Vandeleuria oleracea

Melasmotrix naso

Eliurus tanala Calomys lepidus

Thomasomys notatus

Onychomys leucogaster

Typhlomys cinereus

Melomys rufescens Akodon aerosus baliolus

Osgoodomys banderanus

Pseudomys australis

Neodon irene Scotinomys teguina Brucepattersonius igniventris

Ondatra zibethicus

Hydromys crisogaster Oryzomys couesi

Hyomys golias

Dendromus insignis

Rattus leucopus Mastomys hildebrandti

Neacomys minuto

Petromyscus monticularus

Dominador de paruromia

Desmodillius auricular Oecomys superans

Apodemus speciosus

Niviventer Excelsior

Uranomys ruddi Andalgalomys pearsoni

Reithrodon auritus

Maxomys surifer Abrotrix andinus

Sigmodon arizonae

Gymnuromys roberti

Grammomys dolichurus

Dipodillus dasyurus

Calomyscus baluchi Wiedomys pyrrhorhinos

Oenomys hipoxanthus

Nyctomys sumichrasti

Xenomys nelsoni Reitrodontomis gracilis Akodon mimus

Chionomys nivalis

Leggadina forresti Kunsia tomentosus

Neotoma bryanti

Abeomelomys sevia

Cricetulus migratório Nectomias apicais

Macrorromia maior Myomyscus brockmani

Rattus sordidus

Malacotrix típica

Apomys hylocoetes Praomys jacksoni

Rattus exulans Phyllotis xanthopygus

Transandinomys talamancae

Lophuromys zena Dacnomys millardi Apodemus sylvaticus Graomys griseoflavus

Lemniscomys barbarus

Micromys menos

Brachyuromys betsileoensis Abrotrix longipilis

Grammomys ibeanus

Sigmodon alstoni

Gerbillus nanus Neotomys ebriosus

Peromyscus crinitus

Cannomys badius

Otomys denti Rhipidomys macconnelli

Peromyscus fraterculus

Uromys caudimaculatus

Neotoma cinera Melanomys caliginosus

Mammelomys lanosus

Cricetulus griseus

Rattus novaeguineae Imitador de anisomia Zelotomys hildegardeae

Steatomys parvus

Rattus tiomanicus Praomys tullbergi

Microryzomys minuto

Mus cookii

Bullimus bagobus

Eliuro menor Calomys venustus

Mylomys dybowskii

Crateromys heaneyi Notiomys edwardsii

Tylomys nudicaudus

Hypogeomys antímena

Meriones shawi Hybomys univittatus Andinomys edax

Tachyoryctes splendens Megadontomys thomasi

Parotomys brantsii

Microtus montanus Peromyscus aztecus Akodon boliviensis

Microtus guentheri

Mesembriomys gouldii Thaptomys nigrita

Reitrodontomis megalotis

Mayermys ellermani Mastomys erythroleucus

Rattus giluwensis

Lemmus sibiricus

Rhynchomys isarogensis

Rattus villosissimus Hylomyscus stella

Cricetomys gambiano Pseudorizomis simplex

Mus terricolor

Rattus norvegicus Oligoryzomys longicaudatus

Gerbillurus paeba Niviventer confucianus Mus pahari Loxodontomis micropus

Nephelomys livipes

Deomys ferrugineus Malacomys longipes

Chiromyscus chiropus

Monticolomys koopmani Ototylomys phyllotis

Golunda Elliott

Hodomys alleni

Myospalax aspalax Thomasomys cinereiventer

Neotomodon alstoni

Microtus californicus

Solomys salebrosus Akodon Kofordi

Peromyscus polionotus

Mastacomys fuscus

Lasiopodomys mandarinus Baiomys musculus Oxymycterus nasutus

Leptomys elegans

Fenacomys intermedius Aegialomys xanthaelous

Phodopus sungorus

Pogonomys macrourus Praomys degraaffi

Tarsomys apoensis Cerradomys subflavus

Mystromys albicaudatus

Bunomys crisocomus Oecomys concolor

Tatera robusta Apodemus semotus

Cremoriventer Niviventer

Acomys russatus Tapecomys wolffsohni

Arvicanthis neumani

Maxomys bartelsii Scolomys juruaense

Delomys dorsalis

Voalavo gymnocaudus

Phloeomys sp.

Dasymys incomtus Juliomys pictipes

Paramelomys levipes

Microtus arvalis Reitrodontomia creper Torques Akodon

Notomys fuscus

Arvícola terrestris Lenoxus apicalis

Ocrotomys nutali

Prometheomys schaposchnikowi

Parahidromys asper Oryzomys palustris

Chiruromys vates

Rattus verecundus Stenocephalemys albipes

Dendromus nyasae

Dados do Apomys

Sundamys muelleri

Lophuromys flavopunctatus Phyllotis andium

Apodemus mystacinus

Oecomys bicolor

Margaretamys elegans Graomys centralis

Chinchilula sahamae

Lophiomys imhausi Crunomys melanius Arvicanthis niloticus Abrotrix jelskii

Brachytarsomys albicauda Sigmodon hispidus

Grammomys macmillani

Gerbillus gerbillus

Calomyscus sp.

Euneomys chinchilloides

Peromyscus boylii

Microtus chrotorrino

Otomys anchietae Thomasomys aureus

Peromyscus eremicus

Clethrionomys gapperi

Zyzomys argurus Scapteromys tumidus

Neotoma desvio

Mallomys rothschildi

Cricetus cricetus

Millardia Kathleenae Nectomia escamipes

Lorentzimys nouhuysi Colomys goslingi

Chiropodomys gliroides

Steatomys krebsi

rattus rattus Praomys misonnei

Neacomys espinhoso

Delanymys brooksi

Leopoldamys sabanus Tokudaia osimensis Calomys calosus

Lemniscomys striatus

Batomys granti

Nesomys rufus Geoxus valdivianus

Rheomys thomasi

Taterillus emini Aethomys namaquensis Irenomys tarsalis

Habromys lepturus

Rhizomys pruinosus

Otomys angoniensis

Microtus richardsoni Rhipidomys masticalis

Conilurus penicillatus

Peromyscus californicus Necromys amoenus

Reitrodontomis fulvescens

Mesocricetus auratus

Pogonomys loriae

Rattus pretor Chrotomys gonzalesi Hylomyscus parvus

Holochilus sciurus

Beamys hindi

Mus booduga

Diplotrix legata

Meriones unguiculatus Oligoryzomys fulvescens

Mus musculus

Berylmys bowersi Phyllotis osilae

Nephelomys keaysi

Lophuromys sikapusi Carpomys phaeurus Rhabdomys pumilio Chelemys macronyx

Tylomys watsoni

Macrotarsomys bastardi

Stochomys longicaudatus

Nanospalax ehrenbergi Punomys kofordi

Peromyscus mexicanus

Melomys cervinipes

Microtus pennsylvanicus Akodon lutescens

Peromyscus leucopus

Microtus kikuchii

Condicionador Leporillus Oxymycterus hiska

Istmomys pirrensis

Xeromys myoides

Synaptomys cooperi Neotoma floridana

Mya

Figura 1. Cronograma de roedores muroides modificado de Schenk et al. (2013). Aumentos significativos na diversificação filogenética (D1-D9) e colonizações continentais primárias (ver informações de apoio, Fig. S1) (ambos detectados por Schenk et al., 2013) são indicados (Sahul = supercontinente da Austrália e Nova Guiné), junto com os principais grupos taxonômicos.

Os retângulos indicam os ramos onde houve um aumento máximo da taxa a posteriori (MAP) (análise BAMM) com base na análise de: SE1-2, taxas de especiação-extinção; EL1-3, taxas evolutivas de elevação; MA1-2, taxas evolutivas em massa; PC1.1, componente principal (PC)1 das taxas evolutivas da morfologia do apêndice; PC2.1-3, PC2 das taxas evolutivas da morfologia do apêndice. Nota: O BAMM não detectou nenhuma desaceleração nas taxas e a árvore MAP para o comprimento relativo da cauda não indica mudanças nas taxas. A árvore da Fig. 1B é a continuação da árvore da Fig. 1A.

10

50

0 30

40 10 0 Mya

20

30 20

MA2 SE1

D7

D2

Murídeos

D6

Calomyscidae

MA1

Platacanthomyidae

PC1.1 Spalacidae

EL2

PC2.3

D3

D5

PC2.2

EL1 PC2.1

EL3 SE2

Eumuróide (D8) África (D1)

Sahul

Madagáscar Para a Figura 1B (Muridae)

Para a Figura 1A Gerbilinos

Deomyinae Tylomyinae

Arvicolinae

Lophiomyinae Cricetinae

Neotominae Sigmodontinae

(5)

R2adj.

análise (incluindo PPCA) em análises comparativas,

Figura S2). Porque a nossa escolha do método de correção de tamanho muroides; no entanto, quando possível, os dados foram calculados em média

contra o primeiro PC dos dados agrupados, sendo este último utilizado como medida de tamanho (McCoy et al., 2006).

e elevações máximas) foram coletados de Musser

exibindo as quantidades máximas de evolução

foi estimado usando análise de componentes principais filogenéticos (PPCA) (Revell, 2009) após correção de tamanho filogenético (Revell, 2009) seguindo o código

massa, comprimento relativo da cauda (comprimento bruto da cauda dividido por

Como a escolha da correção de tamanho tem o potencial de afetar os valores residuais resultantes (Jungers,

com cuidado.

taxa de erro tipo 1 ao levar em conta as relações filogenéticas, tornando- a mais conservadora do que a análise PC tradicional em análises comparativas (Revell,

um valor de 0,1 mm foi adicionado a todas as espécies para contabilizar

como tamanho relativo das extremidades; o segundo eixo foi o mais comprimento cabeça-corpo transformado em logaritmo, transformado em logaritmo

(massa corporal, comprimento relativo da cauda e elevação), um

variável em relação à massa corporal. O segundo método foi

comprimento da orelha (todos mm) e também elevação (m asl) (ver

a partir de análises de regressão de mínimos quadrados de cada característica

comprimento da orelha transformado em log. O primeiro e o segundo eixos filogenéticos do PC descreveram as combinações de características fontes, quando disponíveis, para minimizar os efeitos de valores

discrepantes e dados relatados incorretamente (ver informações de apoio, Tabela S1). O dimorfismo sexual é incomum em

versão 6.0 (Google, 2010). Realizamos análises de evolução fenotípica (veja abaixo) em corpos transformados em log

1–9).

todas as análises subsequentes.

(com base nos comprimentos cabeça-corpo, cauda, patas traseiras e orelhas)

mas interpretamos nossos resultados das análises de PC foi realizado utilizando log de massa corporal. PPCA reduz

comprimento também foram transformados em log, embora somente após

dois métodos não filogenéticos para todas as quatro características (todas

primeiro eixo foi fortemente correlacionado com todas as medidas, exceto o comprimento do corpo e pode ser considerado

O PPCA foi conduzido em um conjunto de dados que incluía

fortes expectativas a priori de associação ecológica

comprimento cabeça-corpo, comprimento da cauda, comprimento da pata traseira e

resíduos obtidos de dois métodos comuns (não filogenéticos) de correção de tamanho. O primeiro método calculou os resíduos de uma regressão linear de cada

que foram identificados por dois ou mais métodos, bem como

comprimento da cauda, comprimento da pata traseira transformada em log e

índice mais exploratório da morfologia do apêndice

Informações de apoio, Tabela S1). Os valores médios de característica e elevação foram calculados usando literatura múltipla

usou apenas as variáveis filogenéticas corrigidas pelo tamanho em Pontuações AIC no MEDUSA (Fig. 1; nós de diversificação

e, portanto, analisamos os componentes individuais espécimes de Arctos (2011) usando GOOGLE EARTH,

(Paradis, Claude & Strimmer, 2004) em R (R Development Core Team, 2012). Correção de tamanho filogenético

foram altamente correlacionados com os resíduos obtidos a partir do

o comprimento da cabeça-corpo e o comprimento da pata traseira foram normalizados com transformações logarítmicas; comprimento da orelha e cauda

as consequências da divergência seletiva que as características individuais, responsáveis por menos variância, não têm. O Como complemento às análises dos três traços individuais acima

mencionados para os quais temos

literatura (fontes primárias e publicações resumidas; Nowak, 1999) para massa corporal (g), bem como

obtido por correção de tamanho filogenético com o radiações descendentes de nove nós: todos os quatro nós

correlacionado, inversamente, com o comprimento da cauda (Tabela 1). Nós

recentemente levantaram preocupação em relação ao uso de PC cauda (=0mm). Dados de elevação (média do mínimo

análises usando resíduos não filogenéticos corrigidos por tamanho e obtivemos resultados altamente semelhantes (fornecemos um exemplo nas informações de apoio,

não pareceu afetar significativamente os resultados, como cinco nós adicionais que receberam o maior

a maioria dos métodos de evolução de características existentes são univariados,

& Carleton (2005) e coordenadas GPS dos comprovantes de números iguais de homens e mulheres. Massa corporal,

Resíduos obtidos da correção de tamanho filogenético

variação na evolução de características correlacionadas e pode detectar

publicado na Revell (2009) usando a biblioteca APE

> 0,90; P < 0,000001; consulte Informações de apoio Compilamos dados para adultos de cada espécie do

Falsetti & Wall, 1995), comparamos os resíduos

comprimento bruto cabeça-corpo), bem como elevação bruta.

fortemente correlacionado com o comprimento da orelha e moderadamente

2009). Embora Uyeda, Caetano & Pennell (2015) para Nannospalax ehrenbergi não ter orelha visível ou

DIVERSIFICAÇÃO ECOMORFOLÓGICA MURÓIDE 5

'cisalhamento', um método que calcula os resíduos

ção, Tabela S2). Além disso, repetimos vários dos nossos

–

0,0026

6

Comprimento da cauda

0,5618

0,0014

PC4

0,9219 0,0674

0,1918 PC2

variação

13 Variável

0,0184 Autovalores

0,0548

0,0003

Os autovalores da análise do componente principal filogenético (PC) indicam a morfologia residual após a remoção da covariância filogenética e não correspondem aos normais

Comprimento do retropé

Tabela 1. Carregamentos da análise de componentes principais

0,0026 0,5499

29

0,1411

0,6354 Comprimento do corpo 0,2735

PC3

0,8271

0,3780 PC1

% Explicado

Autovalores de análise de PC (Polly et al., 2013).

0,3545

0,0006 52

na morfologia do apêndice

Comprimento da orelha

0,8828

0,5071

(6)

Testamos a previsão de EO de um aumento significativo na taxa de evolução fenotípica (Schluter, 2000a) usando o teste de taxa censurada (CRT) sob movimento browniano, conforme implementado em Brownie v2.1 (O'Meara et al., 2006). O CRT compara o ajuste de dois modelos de evolução aninhados: um modelo de taxa única para toda a árvore e um modelo de duas taxas, com taxas de primeiro plano e de fundo separadas, onde as taxas de primeiro plano são aplicadas às radiações após

colonizações continentais. Os dois modelos foram otimizados separadamente com ML (O'Meara et al., 2006) e o ajuste dos modelos foi avaliado com o AIC (Akaike, 1974).

Testamos a previsão EO de um declínio na taxa de evolução fenotípica ao longo do tempo (Schluter, 2000a) usando o teste de altura do nó (NHT) (Freckleton &

Harvey, 2006) e testando o ajuste do modelo Early Burst (EB). (Harmon et al., 2010) conforme implementado nas bibliotecas APE e Geiger em R, respectivamente. O NHT testa a relação entre os valores absolutos dos contrastes independentes padronizados (IC) (Felsenstein, 1985) das características com a idade do nó que elas subtendem.

Em nosso NHT, correlacionamos a idade do nó (em vez da altura do nó) com os contrastes independentes padronizados porque o APE usa a idade do nó nos cálculos; assim, nossas previsões sobre o sinal da relação foram opostas às do NHT padrão. Como os ICs são parâmetros de taxa browniana para os ramos sobre os quais são calculados, uma relação positiva significativa entre a idade do nó e o valor de contraste absoluto indica que as taxas de evolução desaceleraram ao longo do tempo (Garland, 1992; McPeek, 1995), como seria de esperar por espécies subdividindo e preenchendo nichos de forma mais precisa ao longo do tempo (Freckleton &

Harvey, 2006).

a disparidade foi menor (e a disparidade entre subclados maior) do que o esperado sob o movimento browniano, o que é um resultado consistente com o modelo EO (Harmon et al., 2003). A significância foi avaliada calculando o MDI entre cada um dos 1.000 conjuntos de dados simulados e o conjunto de dados observado e depois contando a proporção de casos em que a pontuação do MDI é positiva (a = 0,05). Como o código TDT em Geiger permitiu a análise de dados multivariados, conduzimos uma análise multivariada em uma matriz que inclui comprimento da cabeça-corpo transformado em log, comprimento da cauda transformado em log, comprimento da pata traseira transformado em log e comprimento da orelha transformado em log e comparar os resultados com os obtidos no PPCA univariado.

Favorecemos modelos que tivessem uma pontuação AIC de quatro ou superior (Burnham & Anderson, 2002) após aplicar uma correção mais conservadora para tamanhos de amostras finitos (AICc) (Hurvich & Tsai, 1989). A previsão da EO era que a taxa evolutiva seria

significativamente maior na radiação de primeiro plano.

Usamos o termo mais geral “radiação” em vez de clado, porque para os grupos focais definidos geograficamente a priori, a maioria é parafilética como resultado da exclusão de linhagens de emigrantes.

O modelo de evolução EB é um modelo de passeio aleatório onde a taxa de evolução diminui exponencialmente ao longo do tempo. Como o modelo EB se ajusta melhor às características que se diversificam rapidamente no início de uma linhagem e depois desaceleram até o presente, ele é frequentemente usado como evidência do modelo de evolução que preenche nichos (Harmon et al., 2010). Avaliamos o ajuste do modelo de evolução EB comparando seu ajuste com os dados relativos ao

movimento browniano (BM) e modelos Ornstein-Uhlenbeck (OU; que assume que os valores das características são atraídos para um valor ideal) usando modelos AIC (incluindo DAIC e Pesos AIC), preferindo modelos com menor pontuação AIC, DAIC = 0, e com peso AIC (AICw) mais próximo de 1.

Testamos a previsão de EO de uma explosão precoce na divergência de características, levando a uma disparidade proporcionalmente maior do que o esperado em modelos aleatórios no início da história da radiação, e a uma proporção menor de disparidade total repartida em subclados recentes com gráficos de disparidade ao longo do tempo (DTT) em a biblioteca Geiger (Harmon et al., 2008a) em gráficos R. DTT, conforme implementado em Geiger, traça a disparidade relativa de subclados (Harmon et al., 2003). Isso é igual à média quadrada das distâncias euclidianas entre todas as espécies no morfoespaço em cada subclado cujas linhagens ancestrais estavam presentes naquele momento, em relação à disparidade de todo o táxon (Harmon et al., 2003). Os gráficos DTT foram utilizados para estimar o índice de disparidade morfológica (MDI) (Harmon et al., 2003). Executamos 1.000 simulações de evolução de características sob movimento browniano e comparamos sua média com os gráficos observados para calcular os escores do MDI (Harmon et al., 2003, 2008b). Como a OE prevê uma disparidade inicial desproporcionalmente maior, calculamos a pontuação do MDI apenas no primeiro terço do gráfico da TDT como um

ponto de corte conservador. Uma pontuação negativa no MDI indicaria que o subclado inicial também conduziram análises de evolução fenotípica (veja

abaixo) nos escores de PC dos dois primeiros eixos, que juntos representaram 81% da variância total (Tabela 1) e serviram como índices multivariados de morfologia do apêndice.

MUDANÇA NAS TAXAS EVOLUTIVAS

TAXAS EVOLUCIONÁRIAS AO LONGO DO TEMPO

DISPARIDADE AO LONGO DO TEMPO

(7)

RESULTADOS UMA DETECÇÃO POSTERIORI DE MUDANÇAS DE TAXA

evolução ao longo do tempo) foi encontrada entre a idade do nó não usa especificações a priori sobre onde esses ou acelerar as taxas ao longo do tempo em Muroidea.

empregado acima, também testamos a hipótese EO

Usamos Musser & Carleton (2005) com atualização

para comprimento relativo da cauda (Fig. 2). Pontuações negativas e não significativas do MDI também foram associadas à colonização primária de Madagascar e Sahul para o

América do Sul (ambas uma duplicação da taxa) e

para executar análises e visualizações pós-BAMM.

leva em conta a amostragem de táxons não aleatória e incompleta dentro dos clados muroides (Rabosky, 2014). Para estimar as frequências de amostragem, os clados foram divididos em

ao longo dos galhos (Rabosky, 2014). Os resultados do BAMM

2014) em R para estimar um conjunto de parâmetros iniciais

acima usando os mesmos parâmetros descritos para o

taxas extraídas de diversificação e evolução de características

(Fig. 2) e as análises multivariadas (ver informações de apoio, Fig. S3).

Não significativo, negativo

taxa evolutiva ao longo do tempo, conforme esperado por encontrar os locais para mudanças na dinâmica evolutiva

definido com os valores padrão. Convergência do

análises de evolução, extraímos tanto o máximo

a maioria das árvores, exceto árvores com milhares de táxons

nível de subfamília. Calomyscus representava a família monogenérica Calomyscidae e Typhlomys representava a família Platacanthomyidae (contendo dois

Sete das 30 combinações característica/radiação mostram Os resultados do BAMM basearam-se no critério MAP. Nós também

configuração de mudança de taxa única com o maior post- estão listados nas informações de suporte (Tabela S3).

Apenas quatro destas combinações mostraram o aumento previsto:

comprimento relativo da cauda e elevação em

maximiza a probabilidade marginal de mudanças nas taxas

frações (ou seja, probabilidades de amostragem) para analiticamente

(Plummer et al., 2010) em R e Bammtools foi usado Utilizamos a biblioteca Bammtools (Rabosky et al.,

para cada uma das cinco características ecomorfológicas descritas

especifique tribos Gerbillinae). para o escore do MDI (P > 0,05) tanto no estudo univariado Cadeia de Markov Monte Carlo (rjMCMC) para explorar modelos

candidatos de diversificação e evolução de características para

nenhum experimentou a desaceleração prevista no (Tabela 2; ver também informações de apoio, Tabela S4).

A cadeia rjMCMC foi executada por 107 gerações, amostrando a cada 2.000 etapas, para dar um total de 5.000 amostras da parte posterior;

todos os outros parâmetros foram

porque Rabosky (2014) recomenda usar MAP para

bem definido, especificamos frações de amostragem no

Para a especiação-extinção e cada uma das características Além dos testes padrão baseados em características de EO

A cadeia rjMCMC foi verificada usando a biblioteca Coda

árvore de probabilidade a posteriori (MAP) que detecta o gêneros pequenos). Frequências de amostragem para cada clado

diminuições significativas em relação ao fundo.

(MSC) que estima a configuração de turno que

Executamos um cálculo de especiação-extinção BAMM (versão 2.2) especificando amostragem específica do clado

Informações de apoio, Fig. S3).

taxas evolutivas em uma filogenia para modelar dinâmicas complexas de especiação, extinção e evolução de características (Rabosky, 2014).

BAMM usa salto reversível

Nenhuma das análises da TDT teve resultado significativo classificação tribal de Chevret & Dobigny, 2005 a

Também executamos análises de evolução de características BAMM

ICs após qualquer colonização primária e, portanto,

CRT para qualquer uma das cinco características ecomorfológicas

em diferentes escalas da filogenia. O

com base no critério MSC. Por esta razão, e

2008. Em clados onde as designações tribais não eram

podado da árvore antes da análise BAMM.

de morfologia de apêndice, Sahul para PC2 de morfologia e elevação de apêndice e Sudeste Asiático

relacionamento (indicando uma aceleração na taxa de 2014). Ao contrário dos métodos descritos acima, BAMM para determinar se houve uma desaceleração geral

maior probabilidade e a máxima credibilidade da mudança

mudanças na dinâmica podem ter ocorrido.

e os CIs padronizados absolutos após a colonização primária de: África para comprimento relativo da cauda

análises multivariadas da morfologia do apêndice (ver usando análise Bayesiana de misturas macroevolutivas (BAMM), que

quantifica a heterogeneidade em

números de espécies de fontes mais recentes (por exemplo, o

e PC2 da morfologia do apêndice em Sahul (aumentos de três a quatro vezes).

O NHT não indicou relação positiva significativa entre a idade do nó e o padrão absoluto

tribos se forem bem definidas com base na literatura recente (por exemplo, Musser & Carleton, 2005; Lecompte et al.,

A maioria das radiações biogeográficas não mostrou aumento significativo nas taxas de movimento browniano usando o

para os anteriores sobre parâmetros de taxa que são consistentes

usando o critério MAP correspondeu estreitamente aos resultados

cálculos de especiação-extinção. Como em outras análises, as espécies sem dados ecomorfológicos foram

As pontuações do MDI foram associadas à colonização primária de Madagascar e da América do Sul para PC2

a hipótese de preenchimento de nicho. Um negativo significativo DIVERSIFICAÇÃO ECOMORFOLÓGICA MURÓIDE 7

que são suportados ao máximo pelos dados (Rabosky, ao longo do tempo usando o modelo de variável temporal em BAMM (onde o MSC é mais útil), discutimos apenas o

–

PADRÕES DE EVOLUÇÃO FENOTÍPICA NO MURÓIDE LINHAGENS QUE PASSARAM POR UMA BIOGEOGRÁFICA

TRANSIÇÃO

(8)

que nenhuma das filiais estava associada a um A comparação de modelos (MC) indicou que o EB

(16) pelo modelo OU. As análises BAMM indicaram (Tabela 3). Das 30 combinações de característica/radiação, massa, comprimento relativo da cauda e elevação; e Sudeste Asiático

para PC2 de morfologia e elevação de apêndices (Fig. 3).

14 foram mais bem ajustados pelo modelo BM, e o restante características fológicas em todas as radiações biogeográficas América do Norte para elevação; América do Sul para o corpo

desaceleração da taxa de especiação-extinção ou desaceleração da evolução das características em qualquer um dos cinco

modelo não se ajustou melhor aos dados para nenhuma das ecomor- e elevação; Madagascar para comprimento relativo da cauda;

0,00372

0,01305 0,00374

Sahul

0,00336 Apêndices 1

0,01270 Fundo

0,00142 0,00888 0,01131

0,00371 0,00375

0,01282

2.05

Aumentar 0,81

0,14 0,00300

E 0,00118

E Elevação

Apêndices 1

1,91

3.21

Massa

Primeiro plano

E

Elevação

0,06787

0,02374

A saída completa é fornecida nas informações de suporte (Tabela S4).

Diminuir 0,02345

0,00168

E 0,02350

0,02346

0,00226

0,00170

Diminuir 0,00368

0,00229

27h45 0,00667

Aumentar 5.11

Sudeste da Ásia

11,40 11,64

5,25 1.22

25.43 0,02422

O ajuste significativo do modelo de parâmetro de duas taxas sobre o modelo de parâmetro de taxa única é baseado no critério de informação de Akaike corrigido D (AICc)> 4 unidades.

0,02340 0,01263

0,01262

0,02345

0,04911 0,00081

0,00198 0,00138

E 0,00057

0,02373

26h20 0,00353

7.33 Tabela 2. Parâmetros do modelo do teste de taxa censurada para colonizações continentais primárias

Massa

0,00374

E

0,00367

E

E E

, taxa evolutiva; anexos 1 e 2, componente principal (PC)1 e PC2; comprimento da cauda, comprimento relativo da cauda; F, primeiro plano; B, plano de fundo. NS, não significativo.

0,01260

0,01084

DAICc

0,01018 0,00213

0,20649

Aumentar Diminuir 0,00213

0,00213

0,21134 0,26239

0,00153

0,02605

7.09 0,16258

1,97

0,04972 4,52

0,02322

1.09

1,79 1,29 Apêndices 2

0,00076

D (F – B)

América do Sul

0,00632

0,04397

Apêndices 2

0,15740 0,00224

1.18 0,01102

Diminuir E

0,00213

0,06592

E

0,02023 0,32326

Diminuir

0,01876 0,01755

Apêndices 2 América do Norte África

Madagáscar

0,02317 0,00212

0,00215

0,00233

2,77 0,02510

0,00150 0,02005

0,00385

0,00464

1,42 0,00207

0,00388

0,00374

0,00384

1,75 0,01266

0,20160

E

0,00417 0,00143

0,00922 Elevação

Elevação

Mudança de taxa

0,00212

0,00034 0,20182

Apêndices 1

0,20158

E

0,00256 0,20181

Apêndices 2

E

E 0,84

Elevação

0,20156

0,00990 0,15918 Massa

0,00370 Massa

Taxa única

0,20185

0,00441

0,20655 0,00134

0,00035 0,00086

0,04917

0,60

0,00023

4,48

0,10373

E 0,20712

Elevação

0,19647

Diminuir 1,77

0,01033 0,16408

0,69 2.03 Duas taxas

0,01257

Apêndices 2

E

Apêndices 1

Diminuir

0,01253

0,00084

0,00187 0,00267

0,00264 Massa

0,00235

E 0,01274

0,01293

0,00088

0,00399

Aumentar 0,01503

E

r2

(9)

As escalas para os eixos x e y diferem para cada radiação e característica. Anexos 1 e 2, componente principal (CP)1

canto superior esquerdo é o contraste entre Akodon lutescens e Akodon boliviensis).

e PC2; comprimento da cauda, comprimento relativo da cauda. Outliers representam contrastes de nós rasos e estão associados a Figura 2. Gráficos de teste de altura de nó (NHT) para colonizações continentais primárias. Linhas de regressão linear são indicadas.

ramos curtos, o que leva a taxas altas (por exemplo, para o comprimento relativo da cauda de Muroidea e da América do Sul, o valor discrepante no P = 0,379

P = 0,102

P=0,235

P = 0,564 P = 0,0219*

P = 0,0073*

P = 0,036*

P = 0,0193*

P = 0,887

P < 0,0001*

P = 0,234 0,03

P = 0,876 P = 0,588

P = 0,291

P = 0,262

P = 0,0319*

P = 0,00495*

P = 0,0517

P = 0,447

P = 0,985 P = 0,232

P = 0,483

P = 0,0404*

P = 0,0535

P = 0,372 P = 0,118

P = 0,094 P = 0,554

P = 0,241

Comprimento da cauda P = 0,039*

Idade do nó

Apêndices1 Apêndices2 Elevação

Massa

características (Fig. 1). A árvore de especiação-extinção MAP

(Fig. 1; EL1–3), um dos quais ocorreu no mesmo nização da África, apenas seguindo a Eumurida. Para

ramo como a primeira colonização da América do Sul

indica duas acelerações na taxa de diversificação, nas análises de evolução das características, as árvores MAP indicaram:

DIVERSIFICAÇÃO ECOMORFOLÓGICA MUROID 9

nenhum dos quais ocorreu nos ramos que conduzem a três acelerações na taxa de evolução da elevação as colonizações continentais (Fig. 1; SE1-2), embora

um (SE1) ocorreu no ramo seguinte ao colo-

Sudeste da Ásia América do Sul África América do Norte Madagáscar Sahul

Valor absoluto de contrastes filogenéticos independentes

– 8

0,05 14

0,01

14 1,5

0

14 0,8

6 0,15

8 20

0,2

5

1

0

0 0,1

2 15

2

1 0,2

0

20

0,8 0,35

0 0,6

0

2 0

1 2

6 2

20 0

6

2

15 5

0 0

14 1

0 2

0

0 0

0,7

5

2 14

14 2

15

2 0

0

5 0,06

0,6

0 1

4 0,08

0

0,15

0 2

0 0

0

0,2

8 8

20

0

15 0,35

14 2

14 0

1 0,1

5 0,06

0 0,8

2

2 0,02

6 0,3

2

0,2 0

2

0,06

0 0,5

20

0

8 0

14 15

0,8 0,6

14 0

0,1

6

0

1

(10)

Figura 3. Gráficos de disparidade ao longo do tempo (DTT) para colonizações continentais primárias. As linhas sólidas são a disparidade observada e as linhas tracejadas são a média de 1000 simulações na filogenia muroide sob movimento browniano. São indicados os escores do índice de disparidade morfológica (MDI) para o primeiro terço da curva, à esquerda da linha cinza, bem como os valores de significância. Anexos 1 e 2, componente principal (PC)1 e PC2; comprimento da cauda, comprimento relativo da cauda.

0,8 0,8

1.2

0 0

0

0,8 0

0 1 1

0

0 0

0

1,5

0

0,8 0

3

0,8 0

0,8 1

2,5 0

1

2,5

0 0

2,5

0,8 0

1 0

0,8

0

0 0

3

0

0 0

0,8 0

1.2

0,8

1,5 1

0

1 1

1,5

0

0 0

0

0 0

0

0,8

1,5 0

0,8 0,8

1

0

0,8 0

0

1

0 1,5

0,8 0

1

0

0,8 0

0

5

0,8 0

2

0,8 2

0 1

0 0

0

1 0

0

2,5

0,8 0 1

0

0 1,5 1

0,8 1

0

2

0,8 0

0

0,8

1 0,8

Massa Apêndices1 Comprimento da cauda Elevação

Tempo relativo Apêndices2

(EL2); duas acelerações na taxa de evolução em massa (Fig. 1; MA1–2), uma das quais ocorreu no mesmo ramo da colonização do Sudeste Asiático (MA1); uma

aceleração na taxa de evolução do PC1 da morfologia do apêndice (Fig. 1; PC1.1), não ocorrendo próximo

às ramificações que levam a transições biogeográficas; e três acelerações na taxa de evolução do PC2 da

morfologia do apêndice (Fig. 1; PC2.1-3), nenhuma das quais ocorreu nos ramos que levaram às colonizações continentais. As árvores MAP para cauda relativa

Sudeste da Ásia América do Norte África Madagáscar Sahul

Disparidade relativa

América do Sul

MDI = 0,0561 P = 0,696

MDI = 0,0979 P = 0,986

MDI = 0,232 P = 0,922

MDI = 0,0643 P = 0,839

MDI = 0,193 P = 0,966

MDI = 0,082 P = 0,974 P = 0,572

MDI = –0,0742 P = 0,095 MDI = 0,0267

P = 0,590

MDI = 0,141 P = 0,815 MDI = 0,0577

P = 0,790

MDI = 0,0064 P = 0,481

P = 0,708

MDI = 0,0753 P = 0,758

MDI = 0,109 P = 0,864

MDI = 0,0192 P = 0,690

MDI = 0,0387 P = 0,658

MDI = 0,178 P = 0,935 MDI = 0,178 P = 1

MDI = 0,142 P = 0,791

MDI = –0,0064 P = 0,458

MDI = 0,0879 P = 0,961

MDI = –0,021 P = 0,292

MDI = 0,0859 P = 0,831 MDI = 0,0922

P = 0,965

MDI = 0,297 P = 0,944

MDI = 0,0172

MDI = –0,0432 P = 0,243

MDI = –0,0168 P = 0,405 MDI = 0,0362

P = 0,650

MDI = 0,108 P = 0,865

MDI = 0,0453