PUTIH SINGKONG Phenacoccus manihoti MATILE-FERRERO
(HEMIPTERA: PSEUDOCOCCIDAE)
ABSTRAK
Parasitoid Anagyrus lopezi (De Santis) (Hymenoptera: Encyrtidae) didatangkan ke Indonesia pada awal tahun 2014 untuk mengendalikan kutu putih singkong, Phenacoccus manihoti Matile-Ferrero (Hemiptera: Psedococcidae). Penelitian bertujuan menentukan tingkat parasitisme, superparasitisme, dan enkapsulasi parasitoid A. lopezi pada berbagai instar P. manihoti. Untuk maksud tersebut, seekor parasitoid betina yang telah kawin dipaparkan pada kutu putih nimfa-1, -2, -3, dan imago di dalam kurungan mika selama 24 jam. Kutu putih kemudian dibedah dan diamati banyaknya telur parasitoid yang diletakkan serta yang terenkapsulasi. Hasil penelitian mengungkapkan tingkat parasitisme pada nimfa-1 sekitar 33%, sedangkan pada nimfa-2, -3, dan imago berkisar 70-80%. Tingkat superparasitisme pada nimfa-1 sekitar 10%, sedangkan pada nimfa-2, -3, dan imago berkisar 30-40%. Tingkat enkapsulasi agregat paling tinggi terjadi pada imago yaitu 8.4%, diikuti oleh nimfa-3 (5.8%), nimfa-2 (3.1%), dan nimfa-1 (1.1%). Tingkat enkapsulasi efektif pada imago 2.0%, sedangkan pada nimfa sekitar 1.0%.
Kata kunci: Anagyrus lopezi, enkapsulasi, kutu putih singkong, parasitoid, Phenacoccus manihoti, superparasitisme
ABSTRACT
Parasitoid Anagyrus lopezi (De Santis) (Hymenoptera: Encyrtidae) was introduced into Indonesia in early 2014 to control the cassava mealybug, Phenacoccus manihoti Matile-Ferrero (Hemiptera: Psedococcidae). The objective of study was to determine rate of parasitism, superparasitism, and encapsulation of parasitoid A. lopezi on various host instars of P. manihoti. For that purposes, a single mated female of parasitoid was exposed on mealybug nymph-1, -2, -3, and adult in a plastic cage for 24 h. Mealybugs then were dissected and number of parasitoid eggs laid and those encapsulated were counted. Study revealed that rate of parasitism on nymph-1 was about 33%, whereas on nymph-2, -3, and adult ranged 70-80%. Rate of superparasitism on nymph-1 was 10%, while on nymph- 2, -3, and adult ranged 30-40%. Rate of aggregate encapsulation was highest (8.4%) on adults, followed by nymph-3 (5.8%), nymph-2 (3.1%), and nymph-1 (1.1%). Rate of effective encapsulation on adults was 2.0%, whereas on nymphs about 1.0%.
24
Keywords: Anagyrus lopezi, cassava mealybug, encapsulation, parasitoid, Phenacoccus manihoti, superparasitism
PENDAHULUAN
Kutu putih singkong, Phenacoccus manihoti Matile-Ferreo (Pseudo- coccidae: Hemiptera), merupakan hama yang berasal dari Amerika Selatan. Pada tahun 1972 hama ini terbawa masuk ke Afrika dan banyak menimbulkan kerusakan berat (Schultless et al. 1991). Sekitar 35 tahun kemudian hama ini menyebar ke Asia. Negeri yang pertama kali diinvasi oleh kutu P. manihoti adalah Thailand, yaitu pada tahun 2008 (Winotai et al. 2010). Dua tahun kemudian (2010), kutu P. manihoti dilaporkan menyerang pertanaman singkong di Bogor (Muniappan et al. 2011).
Untuk mengendalikan kutu putih singkong, maka pada awal tahun 2014 Indonesia mendatangkan parasitoid Anagyrus lopezi (De Santis) (Encyrtidae: Hymenoptera) dari Thailand (Wyckhuys et al. 2014). Parasitoid A. lopezi itu sendiri merupakan serangga asli dari Amerika Selatan, yang didatangkan ke Afrika pada tahun 1981 (Herren et al. 1987) dan kemudian Thailand pada tahun 2009 (Winotai et al. 2010), untuk pengendalian hayati hama eksotik P. manihoti. Potensi keefektifan parasitoid dapat dipahami dari berbagai aspek biologinya, di antaranya masa hidup, keperidian, dan laju pertambahan intrinsik. Iziquel dan Le Ru (1992) melaporkan bahwa pada suhu 26o C, imago betina parasitoid A. lopezi dapat hidup 41.4 hari dengan keperidian 558.5 butir telur, dan laju pertambahan intrinsik (rm) 0.213. Selain itu, potensi parasitoid dapat diperiksa dari tingkat parasitismenya. Pada kerapatan kutu putih 30 ekor/tanaman, tingkat parasitisasi A. lopezi mencapai 30% dan menurun menjadi 11% pada kerapatan 50 ekor/tanaman (Odebiyi dan Bokonon-Ganta 1986). Tingkat parasitisme Encyrtidae pada kutu putih bervariasi tergantung pada instar inang. Tingkat parasitisme pada inang instar lanjut (nimfa-3 atau imago praovisak) umumnya lebih tinggi, seperti Anagyrus kamali Moursi pada Maconellicoccus hirsutus Green (Sagarra dan Vincent 1999), Anagyrus pseudococci (Girault) pada Planococcus citri (Risso) (Islam dan Copland 1997), dan Aenasius vexans Kerrich pada Phenacoccus herreni Cox dan Williams (Bertschy et al. 2000).
Keberhasilan pengendalian hayati dengan parasitoid sering menghadapi kendala biologis, di antaranya adalah superparasitisme. Superparasitisme dapat terjadi karena seekor betina meletakkan telur pada inang yang sebelumnya sudah diletaki telur oleh dirinya sendiri (self-superparasitism) atau oleh betina yang lain (conspecifics superparasitism) (van Dijken et al. 1992). Telur yang diletakkan pada inang yang telah terparasit biasanya menghasilkan individu dengan kebugaran yang lebih rendah dibandingkan pada inang yang sebelumnya tidak terparasit (Salt 1961). Selain itu, superparasitime merupakan pemborosan dari segi waktu maupun produksi telur, terutama bila hanya satu imago parasitoid yang berhasil muncul.
Kendala biologis lain yang memengaruhi keefektifan suatu parasitoid adalah enkapsulasi. Enkapsulasi merupakan mekanisme imun dari inang sebagai respon terhadap keberadaan endoparasitoid atau organisme asing lain dalam tubuh (Blumberg 1997). Dalam proses enkapsulasi, inang membentuk kapsul di sekeliling telur atau larva parasitoid, yang umumnya terbentuk dari sel-sel darah
25 (hemosit) dan pigmen melanin. Parasitoid yang dienkapsulasi dapat mengalami kematian akibat kekurangan oksigen dan nutrisi, atau secara fisik terhambat perkembangannya. Oleh karena itu untuk terjadinya kematian, kapsul yang mengelilingi telur atau larva harus terbentuk secara sempurna (Blumberg 1997).
Dalam menentukan tingkat enkapsulasi parasitoid Encyrtidae oleh kutu putih, Blumberg dan van Driesche (2001) membedakan antara enkapsulasi agregat dan enkapsulasi efektif. Enkapsulasi agregat dihitung berdasarkan persentase banyaknya telur yang terenkapsulasi dari keseluruhan telur yang terdapat pada inang yang terparasit. Sementara enkapsulasi efektif ditentukan berdasarkan persentase kutu putih terparasit yang mengenkapsulasi seluruh telur parasitoid yang ada di dalam tubuhnya, sehingga tidak ada satu pun telur atau larva parasitoid yang berhasil berkembang menjadi imago.
Dalam kaitan dengan pemanfaatan parasitoid A. lopezi sebagai agens pengendalian hayati P. manihoti, kiranya berbagai aspek interaksi biologis antara parasitoid dan inangnya perlu dipahami. Penelitian bertujuan mempelajari tingkat parasitisme, superparasitisme, dan enkapsulasi parasitoid A. lopezi pada berbagai instar kutu putih P. manihoti.
METODE PENELITIAN
Penelitian dilakukan di Laboratorium Ekologi Serangga, Departemen Proteksi Tanaman, Institut Pertanian Bogor dari Agustus 2014 hingga Desember 2014. Selama penelitian berlangsung rata-rata suhu harian ±27oC dan kelembaban relatif ±60%, dengan 12 jam terang dan 12 jam gelap. Metode perbanyakan kutu putih P. manihoti dan parasitoid A. lopezi serta persiapan instar P. manihoti menggunakan metode yang sama dengan penelitian pengaruh instar inang terhadap oviposisi, perkembangan, dan nisbah kelamin Anagyrus lopezi (De Santis) (Hymenoptera: Encyrtidae), parasitoid Phenacoccus manihoti Matile- Ferrero (Hemiptera: Pseudococcidae) (Bab III).
Pemaparan Kutu Putih Terhadap Parasitoid
Masing-masing 10 ekor nimfa-1, -2, -3, dan imago P. manihoti secara terpisah diinfestasikan, dengan bantuan kuas halus, pada setiap helai daun singkong. Setiap helai daun lalu dimasukkan ke dalam kurungan mika berbentuk tabung (t=7 cm, d=10 cm). Bagian atas kurungan, yang juga terbuat dari mika, diberi lubang (p=4 cm, l=4 cm) yang ditutupi kain organdi. Selanjutnya seekor imago betina A. lopezi umur 1-2 hari dimasukkan ke dalam setiap kurungan. Pada dinding kurungan dioleskan setetes madu takaran 0.25 ml. Setelah 24 jam, parasitoid dikeluarkan dan kutu putih dibiarkan hidup hingga 24 jam berikutnya. Pengamatan dilakukan terhadap 20 ulangan untuk setiap perlakuan instar inang, atau total sebanyak 800 ekor P. manihoti dan 80 ekor imago betina A. lopezi yang digunakan.
Pengamatan Parasitisme, Superparasitisme, dan Enkapsulasi
Setelah kutu putih dipaparkan terhadap parasitoid, lalu dilakukan pembedahan untuk menghitung dan memeriksa kondisi telur parasitoid yang ada di dalamnya. Untuk maksud tersebut, setiap kutu putih diambil dari daun, diletakkan di atas gelas objek, kemudian diberi setetes larutan fisiologis.
26
Pembedahan menggunakan jarum mikro dan dilakukan di bawah mikroskop stereo. Banyaknya telur yang ditemukan pada masing-masing instar inang dicatat, serta dibedakan antara telur yang dienkapsulasi dengan yang tidak. Hanya telur yang dienkapsulasi secara sempurna yang dikategorikan sebagai yang terenkapsulasi. Telur yang demikian dicirikan oleh adanya lapisan hitam pada seluruh permukaan telur. Dari data yang terkumpul lalu ditentukan tingkat parasitisme dan superparasitisme. Selain itu, dihitung pula tingkat enkapsulasi agregat dan enkapsulasi efektif seperti yang dilakukan oleh Blumberg dan van Driesche (2001).
Analisis Data
Analisis ragam dilakukan untuk memeriksa perbedaan tingkat parasitisme, superparasitisme, dan enkapsulasi pada berbagai instar, yang dilanjutkan dengan uji Tukey pada taraf 5%. Sebelum dianalisis, data persentase ditransformasi ke nilai arcsin. Seluruh analisis dilakukan dengan bantuan program SPSS 16.0.
HASIL
Tingkat parasitisme A. lopezi pada imago, nimfa-2, dan nimfa-3 kutu putih berturut-turut 82, 72, dan 71% (Tabel 4.1), lebih tinggi (F=50.63; db=3,79; P<0.001) dibandingkan pada nimfa-1 (33%). Tingkat superparasitisme juga lebih tinggi pada imago (36%) dan nimfa-2 (31%) dibandingkan pada nimfa-3 (27%), dan paling rendah terjadi pada nimfa-1 (18%) (F=4.354; db=3,79; P=0.007). Hal ini sejalan pula dengan laju peletakan telur. Rataan banyaknya telur yang diletakkan per inang terparasit pada nimfa-3 dan imago sekitar 1.6 butir, lebih tinggi (F=3.20; db=3, 84; P=0.028) dibandingkan pada nimfa-1 (1.1 butir) (Tabel 4.1). Rataan yang nilainya lebih besar dari 1 ini mengisyaratkan bahwa superparasitisme sering terjadi pada A. lopezi.
Tabel 4.1 Tingkat parasitisme, superparasitisme, dan banyaknya telur (
x
±SD) yang diletakkan parasitoid A. lopezi pada kutu putih P. manihotiParameter Instar Inang
Nimfa-1 Nimfa-2 Nimfa-3 Imago
Tingkat parasitisme (%) 32.5 ± 0.19 a1 71.5 ± 0.10 b 70.5 ± 0.10 b 81.5 ± 0.11 b Tingkat superparasit isme (%) 17.7 ± 0.44 a 31.0 ± 0.23 b 27.4 ± 0.24 ab 35.6 ± 0.26 b Rataan banyaknya telur per inang terparasit 1.09 ± 0.34 a 1.39 ± 0.34 ab 1.57 ± 0.99 b 1.55 ± 0.44 b 1
Nilai pada baris yang sama yang diikuti oleh huruf yang sama tidak menunjukkan beda nyata
27 Superparasitisme lebih sering dijumpai pada kutu putih yang berukuran besar (imago, nimfa-3, nimfa-2) dibandingkan pada inang yang berukuran kecil (nimfa-1). Dari 55 ekor kutu putih nimfa-1 yang terparasit, sebanyak 90.9% berisi 1 butir, dan sisanya berisi 2 butir (7.3%) dan 3 butir (1.8%) telur parasitoid (Tabel 4.2). Pada instar-instar berikutnya proporsi kutu putih yang mengandung satu butir menurun, sedangkan yang mengandung dua butir atau lebih meningkat. Dari total 446 ekor nimfa-2, -3, dan imago yang terparasit, proporsi yang mengandung satu butir telur parasitoid berkisar 60-70%. Sisanya berisi 2 butir (17-25%), 3 butir (5-12%), dan ≥ 4 butir (1-4%). Bahkan di dalam salah satu tubuh nimfa-3 pernah ditemukan 15 butir telur parasitoid.
Tabel 4.2 Persentase banyaknya telur parasitoid A. lopezi yang diletakkan di dalam tubuh kutu putih P. manihoti
Banyaknya telur parasitoid yang diletakkan per inang (butir) Instar inang (%) Nimfa-1 (n = 55) Nimfa-2 (n = 142) Nimfa-3 (n = 138) Imago (n = 166) 1 90.9 69.0 73.2 61.4 2 7.3 24.7 17.4 23.5 3 1.8 4.9 5.8 12.1 ≥ 4 0 1.4 3.6 3.0
Di dalam tubuh kutu putih yang terparasit dapat ditemukan telur parasitoid yang terenkapsulasi maupun yang tidak. Telur parasitoid yang tidak terenkapsulasi tampak transparan (Gambar 4.1a), yang terenkapsulasi taksempurna dicirikan oleh adanya bercak hitam pada korion (Gambar 4.1b), sedangkan yang terenkapsulasi sempurna seluruh permukaan korion tampak berwarna hitam (Gambar 4.1c). Dalam beberapa kali pengamatan pernah pula dijumpai adanya stadium larva parasitoid yang terenkapsulasi. Seperti pada telur, larva yang tidak terenkapsulasi tampak transparan (Gambar 4.2a), sementara yang terenkapsulasi sempurna berwarna hitam (Gambar 4.2b). Tanpa pembedahan, dalam waktu 24-48 jam setelah parasitisasi, kutu putih yang di dalamnya terdapat telur atau larva parasitoid yang terenkapsulasi sering dapat dikenali dari adanya bayangan bintik hitam (Gambar 4.3).
Gambar 4.1 Telur parasitoid A. lopezi ; (a) tidak terenkapsulasi, (b) terenkapsulasi taksempurna, (c) terenkapsulasi sempurna
0.025 mm 0.025 mm
0.025 mm
28
Gambar 4.2 Larva A. lopezi; (a) tidak terenkapsulasi, (b) terenkapsulasi
Gambar 4.3 Kutu putih P. manihoti dengan telur atau larva parasitoid yang terenkapsulasi (berwarna hitam) di dalam tubuh inang
Tingkat enkapsulasi agregat paling tinggi terdapat pada imago (8.40%), berbeda sangat nyata dengan pada nimfa-1 (1.10%), namun tidak berbeda nyata dengan nimfa-2 (3.10%) dan nimfa-3 (5.80%) (F=3.564; db=3, 79; P=0.018). Dari total 257 butir telur parasitoid yang diletakkan di dalam tubuh imago kutu putih, sebanyak 25 butir mengalami enkapsulasi. Sementara dari 212, 199, dan 74 butir telur di dalam tubuh nimfa-3, -2, dan -1 yang mengalami enkapsulasi berturut- turut 13, 8, dan 1 butir.
Tabel 4.3 Tingkat enkapsulasi agregat dan efektif parasitoid A. lopezi (
x
±SD) oleh kutu putih P. manihotiTingkat enkapsulasi
Instar inang
Nimfa-1 Nimfa-2 Nimfa-3 Imago
Agregat (%) 1.10 ± 0.0 a 1 (1/74)2 3.10 ± 0.1 ab (8/199) 5.80 ± 0.1 ab (13/212) 8.40 ± 0.1 b (25/257) Efektif (%) 1.00 ± 0.04 a (1/65) 1.00 ± 0.04 a (2/143) 1.00 ± 0.11 a (2/141) 2.00 ± 0.10 a (3/167)
1 Nilai pada baris yang sama yang diikuti oleh huruf yang sama tidak menunjukkan beda nyata (Uji Tukey α = 5%).
2
Agregat: banyaknya telur yang terenkapsulasi / banyaknya telur di dalam kutu yang terparasit Efektif : banyaknya kutu dengan seluruh telur terenkapsulasi / banyaknya kutu yang terparasit
29 Tingkat enkapsulasi efektif tidak berbeda nyata (F=0.105; db=3, 79; P=0.957) antara berbagai instar inang, dengan nilai berkisar antara 1-2% (Tabel 4.3). Dari 163 ekor imago kutu putih yang terparasit, hanya 3 ekor yang terenkapsulasi secara efektif. Begitu pula dari 141 ekor nimfa-3, 143 ekor nimfa- 2, dan 65 ekor nimfa-1 yang terparasit, masing-masing tidak lebih dari 2 ekor yang terenkapsulasi secara efektif.
PEMBAHASAN
Kutu putih P. manihoti yang berukuran lebih besar, seperti imago dan nimfa-3, lebih banyak diletaki telur oleh parasitoid A. lopezi daripada yang berukuran kecil seperti nimfa-1. Hal serupa dilaporkan pula pada A. vexans yang memarasit kutu putih P. herreni (Bertschy et al. 2000). Sagarra dan Vincent (1999) mendapatkan lebih banyak telur parasitoid A. kamali yang diletakkan pada imago daripada nimfa kutu putih M. histutus. Begitu pula parasitoid A. pseudococci lebih banyak meletakkan telur pada imago daripada nimfa instar awal kutu putih P. citri (Islam dan Copland 1997). Menurut Jervis dan Copland (1996) dengan memilih inang yang berukuran besar, parasitoid memperoleh akses terhadap sumberdaya yang lebih banyak sehingga dapat mendukung kebugaran keturunannya.
Lebih banyaknya telur parasitoid di dalam instar yang berukuran besar berkaitan pula dengan lebih seringnya terjadi superparasitisme. Pada penelitian ini kejadian superparasitisme pada imago sekitar 40%, sementara pada nimfa-1 sekitar 10%. Bahkan di lapangan, pada saat kelimpahan kutu P. manihoti tinggi, superparasitisme pada A. lopezi sering dijumpai (van Dijken et al. 1991). Pengamatan Neuenschwander dan Sullivan (1987) menunjukkan bahwa parasitoid A.lopezi meletakkan tidak lebih dari satu butir telur pada setiap kali oviposisi. Penelitian van Dijken et al. (1992) mengungkapkan bahwa pada kutu P. manihoti, parasitoid A. lopezi yang memperlihatkan self-supeparasitisme lebih sedikit dibandingkan superparasitisme oleh betina lain (conspecifics superparasitism). Hal ini karena parasitoid A. lopezi dapat mengenali inang yang sudah diparasit oleh dirinya sendiri dan oleh betina yang lain.
Selain telur yang terenkapsulasi sempurna, selama penelitian berlangsung sering dijumpai adanya telur yang permukaannya terenkapsulasi sebagian. Parasitoid yang terenkapsulasi secara tidak sempurna ini umumnya masih dapat hidup dan berkembang dengan normal (van den Bosch 1964). Secara umum enkapsulasi parasitoid A. lopezi lebih banyak terjadi pada imago P. manihoti dibandingkan pada nimfa yang berukuran lebih kecil. Hal serupa dilaporkan pula pada A. kamali yang memarasit kutu putih M. hirsutus (Sagarra et al. 2000). Hal ini terjadi karena sistem imun pada imago telah lebih berkembang dibandingkan pada nimfa instar awal yang berukuran kecil (Sagarra et al. 2000). Adanya peletakan telur parasitoid A. lopezi pada instar awal kutu putih P. manihoti mungkin berkaitan dengan strategi untuk menghindari enkapsulasi. Instar-instar awal inang memiliki jumlah sel darah yang lebih sedikit, sehingga kemampuan enkapsulasinya lebih rendah (Gotz dan Boman 1985). Tingkat enkapsulasi agregat A. lopezi pada nimfa-1 P. manihoti adalah 1.1%, sedangkan pada imago 8.4%. van Driesche et al. (1986) mendapatkan tingkat enkapsulasi 3-15% pada
30
parasitoid Epidinocarsis diversicornis (Howard) (Hymenoptera: Encyrtidae) oleh inangnya kutu putih P. herreni (Hemiptera: Psedudococcidae).
Strategi lain untuk menghindari dampak buruk dari enkapsulasi adalah superparasitisme (Sagarra et al. 2000). Giordanengo dan Nenon (1990) melaporkan tingkat enkapsulasi A. lopezi oleh inangnya P. manihoti bertambah sejalan dengan meningkatnya superparasitisme. Seperti disebutkan terdahulu, superparasitisme lebih banyak terjadi pada imago. Peluang paling tidak satu butir telur endoparasitoid soliter terhindar dari enkapsulasi lebih tinggi bila inang berisi beberapa butir telur (Blumberg 1997). Selain itu, superparasitisme dapat melemahkan respon imun dari inang, sehingga meningkatkan kesintasan keturunan parasitoid.
Enkapsulasi parasitoid oleh inang merupakan parameter penting yang memengaruhi kesesuaian parasitoid dan keberhasilan pengendalian hayati (Blumberg 1997). Suma et al. (2011) mendapatkan tingkat enkapsulasi agregat dan efektif pada Anagyrus sp. nr. pseudococci oleh kutu putih P. citri berturut- turut 75 dan 60%. Tingkat enkapsulasi parasitoid A. lopezi oleh kutu putih P. manihoti jauh lebih rendah. Dalam penelitian ini ditunjukkan bahwa tingkat enkapsulasi agregat dan tingkat enkapsulasi efektif A. lopezi oleh P. manihoti berturut-turut 8.4 dan 2.0%. Kedua angka ini menunjukkan bahwa parasitoid A. lopezi masih cukup handal untuk digunakan dalam program pengendalian hayati kutu putih singkong.
KESIMPULAN
Parasitisme dan superparasitisme A. lopezi lebih banyak terjadi pada imago kutu putih P. manihoti dibandingkan pada nimfa instar awal. Begitu pula enkapsulasi parasitoid lebih banyak dilakukan oleh inang yang berukuran lebih besar khususnya imago. Berdasarkan data tingkat parasitisme dan tingkat enkapsulasi agregat dan efektif, parasitoid A. lopezi layak diandalkan dalam pengendalian hayati kutu putih singkong.
DAFTAR PUSTAKA
Bertschy C, Turlings TCJ, Belloti A, Dorn S. 2000. Host stage preference and sex allocation in Aenasius vexans, an encyrtid parasitoid of the cassava mealybug. Entomol Exp Appl. 95(3): 283-291.
Blumberg D. 1997. Parasitoid encapsulation as a defense mechanism in the Coccoidea (Homoptera) and its importance in biological control. Biological Control. 8 : 225-236.
Blumberg D, van Driesche RG. 2001. Encapsulation rates of three Encyrtid parasitoids by three mealybug spesies (Homoptera: Pseudococcidae) found commonly as pests in commercial greenhouse. Biological Control. 22:191- 199.
Giordanengo P, Nenon JP. 1990. Melanization and encapsulation of eggs and larvae of Epidinocarsis lopezi by its host Phenacoccus manihoti; effects of superparasitism and egg laying patterns. Entomol Exp Appl. 56: 155-163.
31 Gotz P, Boman HG. 1985. Insect immunity. Comprehensive Insect Physiology. In: GA Kerkut & Gilbert LI (Eds.), Biochemistry and Pharmacology. Vol. 3. pp. 453-485. London (GB): Pergamon Press.
Herren HR, Neuenschwander P, Hennesey RD, Hammond WNO. 1987. Introduction and dispersal of Epidinocarsis lopezi (Hym, Encyrtidae), an exotic parasitoid of the cassava mealybug, Phenacoccus manihoti (Hom, Pseudococcidae) in Africa. Agric Ecosyst Environ. 19:131-144.
Islam KS, Copland MJW. 1997. Host preference and progeny sex ratio in a solitary koinobiont mealybug endoparasitoid, Anagyrus pseudococcidae (Girault), in response to its host stage. Biocontrol Science and Technology. 7: 449-456.
Iziquel Y, Le Ru B. 1992. Fecundity, longevity, and intrinsic natural rate of increase of Epidinocarsis lopezi (De Santis) (Hymenoptera: Encyrtidae). Canadian Entomologist. 124:1115-1121.
Jervis MA, Copland MJW. 1996. The life cycle: Practical approach to their study and evaluation. In: Jervis MA, N Kidds (Eds.), Insect Natural Enemies. pp. 63-160. London (GB): Chapman & Hall.
Muniappan R, Shepard BM, Watson GW, Carner GR, Rauf A, Sartiami D, Hidayat P, Afun JVK, Goergen G, Rahman AKMZ. 2011. New records of invasive insects (Hemiptera: Sternorrhyncha) in Southern Asia and West Africa. J Agr and Urban Entomol. 26(4):167-174.
Neuenschwander P, Sullivan D. 1987. Interactions between the endophagous parasitoid Epidinocarsis lopezi and its host, Phenacoccus manihoti. Insect Sci Applic.8:857-859.
Odebiyi JA, Bokonon-Ganta AH. 1986. Biology of Epidinocarsis (=Apoanagyrus) lopezi (Hymenoptera: Encyrtidae) an exotic parasite of cassava mealybug , Phenacoccus manihoti (Homoptera: Pseudococcidae) in Nigeria. Entomophaga. 31(3):251-260.
Sagarra LA, Peterkin DD, Vincent C, Stewart RK. 2000. Immune response of the hibiscus mealybug, Maconellicoccus hirsutus Green (Homoptera: Pseudococcidae), to oviposition of the parasitoid Anagyrus kamali Moursi (Hymenoptera: Encyrtidae). J Insect Physiol. 46:647-653.
Sagarra LA, Vincent C. 1999. Influence of host stage on oviposition, development, sex ratio, and survival of Anagyrus kamali Moursi (Hymenoptera: Encyrtidae), a parasitoid of the Hibiscus mealybug, Maconellicoccus hirsutus Green (Homoptera: Pseudococcidae). Biological Control. 15:51-56.
Salt G. 1970. Experimental biology: the cellular defence reactions of insects. London: Cambridge University Press.
Saputro AR. 2013. Biologi dan potensi peningkatan populasi kutu putih singkong, Phenacoccus manihoti Matile-Ferrero (Hemiptera: Pseudococcidae), hama pendatang baru di Indonesia. Skripsi. Bogor: Institut Pertanian Bogor. Schulthess F, Baumgartner JU, Delucchi V, Guttierez AP. 1991. The influence of
the cassava mealybug, Phenacoccus manihoti Mat-Ferr (Homoptera: Psedococcidae) on yield formation of cassava, Manihot esculenta Crantz. J Appl Entomol.111:155-165.
32
Suma P, Mansour R, Russo A, Torre IL, Bugila AAA, Franco JC. 2011. Encapsulation rates of the parasitoid Anagyrus sp. nr Pseudococci, by three mealybug species (Hemiptera: Pseudococcidae). Phytoparasitica. 40(1):11- 16.
van den Bosch R. 1964. Encapsulation of the eggs of Bathyplectes cuculionis (Thomson) (Hymenoptera: Ichneumonidae) in larvae of Hypera brunneipennis (Boheman) and Hypera postica (Gyllenhal) (Coleoptera: Curculionidae). J Insect Pathol. 6:343-367.
van Dijken MJ, Neuenschwander P, van Alphen JJM, Hammond WNO. 1991. Sex ratios in field populations of Epidinocarsis lopezi, an exotic parasitoid of the cassava mealybug in Africa. Ecol Entomol. 16(2):233-240.
van Dijken MJ, van Stratum P, van Alphen JJM. 1992. Recognition of individual- specific marked parasitized hosts by the solitary parasitoid Epidinocarsis lopezi. Behav Ecol Sociobiol. 30:71-82.
van Driesche RG, Belloti A, Herrera CJ, Castilo JA. 1986. Encapsulation rates of two encyrtids parasitoids by two Phenacoccus spp of cassava mealybugs in Colombia. Entomol Exp Appl. 42:79-82.
Winotai A, Goergen G, Tamo M, Neuenschwander P. 2010. Cassava mealybug has reached Asia. Biocontrol News and Inf. 31:10-11.
Wyckhuys KAG, Rauf A, Ketelaar J. 2014. Parasitoid introduced into Indonesia: Part of a region-wide campaign to tackle emerging cassava pests and diseases. Biocontrol News and Inf. 35(4):35-37.
33
V PEMBAHASAN UMUM
Kerentanan dan Preferensi Instar Inang
Jika populasi hama di pertanaman tidak ditekan menggunakan musuh alami, maka akan menimbulkan ledakan hama. Kutu putih singkong termasuk serangga yang reproduksinya secara partenogenesis telitoki yang seluruh keturunannya betina.Satu imago kutu putih dapat menghasilkan 570 butir telur selama hidupnya (Saputro 2013). Hama P. manihoti mampu menghambat pertumbuhan dan perkembangan tanaman singkong. Pengendalian yang ramah lingkungan dibutuhkan agar dapat menjaga keseimbangan alam dengan cara menjaga keberadaan musuh alami yang terdapat di pertanaman. Salah satu musuh alami yang diketahui berpotensi mengendalikan hama kutu putih singkong yaitu parasitoid A. lopezi. Banyak negara yang mengintroduksi dan melakukan perbanyakan massal parasitoid tersebut.Di Indonesia, A. lopezi baru didatangkan ketika populasi kutu putih singkong mulai banyak dan dikhawatirkan akan terjadi outbreak serta menyebar ke seluruh wilayah. Pengetahuan mengenai preferensi, kesesuaian, dan parasitisme parasitoid terhadap berbagai instar inang, diperlukan untuk perkembangan keturunan parasitoid. Hal tersebut penting diketahui sebelum melakukan pelepasan parasitoid dalam jumlah besar ke pertanaman.
Tahapan pemilihan inang menurut Godfray (1994) merupakan salah satu pengetahuan mengenai interaksi inang dengan parasitoid. Tahapan yang pertama yaitu parasitoid menentukan habitat inang, kemudian penemuan inang lalu penerimaan inang, dan yang terakhir kesesuaian inang. Penelitian ini termasuk dalam dua tahapan terakhir dalam tahapan pemilihan inang yang merupakan tahapan yang menentukan keefektifan suatu parasitoid. Setelah parasitoid menemukan inangnya, maka parasitoid dihadapkan pada berbagai pertimbangan untuk mengambil keputusan yaitu menggunakan inang sebagai tempat peletakan telur, menolak inang untuk meletakkan telur atau mengambil cairan tubuh inang (host feeding). Pertimbangan yang umum dalam penerimaan inang yaitu kualitas inang serta kecukupan nutrisi dari inang untuk menunjang perkembangan keturunannya.
Secara umum pada pengujian kerentanan dan preferensi inang memiliki hasil yang sama dalam tingkat peletakan telur. Masing-masing parasitoid kurang melakukan oviposisi pada instar pertama P. manihoti dibandingkan dengan nimfa- 2, -3 dan imago. Sesuai dengan laporan dari Kidd dan Jervis (1991) bahwa