Halaman 1 Ulasan
Pemutihan karang - bagaimana dan mengapa?
AE Douglas *
Departemen Biologi (Area 2), Universitas York, PO Box 373, York YO10 5YW, Inggris
Abstrak
Bleaching mengacu pada
hilangnya warna dalam simbiosis antara dinoflagellata ganggang dari genus Symbiodinium dan bentik laut
Hewan, misalnya
karang. Pemutihan umumnya menghasilkan pertumbuhan tertekan dan meningkatnya angka kematian, dan dapat dianggap sebagai dele-Tanggap fisiologis atau
penyakit. Kerangka penjelasan untuk penyebab pemutihan terdiri dari tiga unsur:
Faktor eksternal atau pemicu pemutihan, misalnya suhu tinggi; Gejalanya, termasuk penghilangan sel alga dan kehilangan
Pigmen alga; Dan mekanisme, yang menentukan respons simbiosis terhadap pemicu, menghasilkan gejala yang diamati.
Sejauh mana pemutihan dalam simbiosis yang berbeda dan dalam menanggapi pemicu yang berbeda melibatkan mekanisme umum saat ini
Tidak diketahui, namun
kontribusi interaksi antara alga
dan mitra hewan terhadap
pemutihan diprediksi. Simbiosis bervariasi
kerentanan terhadap pemutihan sebagai akibat dari variasi genetik di Symbiodinium dan tanggapan acclimatory
hewan.
Evolu-Penjelasan kasar untuk
pemutihan tidak jelas. Mungkin, bleaching adalah keunggulan selektif untuk host hewan di bawah yang berbeda (lebih Jinak?) Kondisi lingkungan daripada saat ini, atau pemutihan bisa menjadi hasil samping negatif dari yang sebaliknya menguntungkan
Sifat simbiosis, seperti penghilangan sel alga yang rusak.
Ó 2003 Elsevier Science Ltd. Semua hak dilindungi undang-undang.
Kata kunci: Adaptive hipotesis bleaching; Pemutihan
karang; Karang; Symbiodinium; Simbiosis; Zooxanthellae
1. Perkenalan
Semua orang tahu tentang pemutihan karang. Telah dibahas
dalam Neighbours sinetron (atau jadi saya bilang)
Dan, yang lebih serius, diakui secara luas sebagai faktor Merusak ekonomi yang sudah rapuh dari berbagai
Ma-Ahli biologi rine telah
memainkan peran penting dalam mencapai
Kesadaran ini, oleh moni-Penyitaan acara
pemutihan. Acara pemutihan di-Berkerut dalam frekuensi dan tingkat keparahan (Wilkinson, 1999),
Dan keruntuhan ekologis terumbu karang dunia adalah
pra-Didikte oleh model simulasi dengan menggunakan data aktual pada
Kejadian pemutihan dan proyeksi perubahan iklim (Hoegh-Guldberg, 1999; Risk, 1999).
Apa yang harus
dilakukan? Haruskah kita berusaha mempengaruhi Kejadian dan skala kejadian pemutihan sebagai bagian dari Strategi pengelolaan terumbu karang dan, kalau begitu, intervensi apa
seharusnya dibuat? Atau penyebab pemutihan karang Dan tindakan yang diperlukan untuk mengurangi kejadiannya sepenuhnya
Pada skala yang jauh lebih besar daripada pengiriman ahli biologi karang?
Jawaban untuk pertanyaan-pertanyaan ini akan
membutuhkan perluasan dia-Logistik antara beberapa disiplin ilmu, termasuk yang memiliki
Keahlian dalam pengelolaan terumbu karang, ekologi terumbu karang dan
dasar-dasar
simbiosis Symbiodinium. Tujuan dari artikel ini adalah untuk memberikan beberapa masukan
Dialog dari perspektif simbiosis. Itu
Isu utama dari perspektif ini adalah (1) penyebab
pemutihan; (2) alasan variasi kepekaan
Untuk pemutihan; Dan (3) mengapa, pada tingkat evolusioner,
Pemutih karang Mereka ditangani pada gilirannya, setelah singkat
Pengenalan fitur pendefinisian pemutihan. Untuk
Tinjauan umum pemutihan karang, termasuk compre-Survei tentang literatur yang terus berkembang, pembaca Disebut Glynn (1993), Brown (1997) dan
Hoegh-Guldberg (1999).
2. Apa itu bleaching?
Coral bleaching adalah sebuah ironi. Bleaching tidak
re-Terikat pada karang, namun ditampilkan oleh semua hewan dalam
symbio-sis dengan dinoflagellata ganggang dari
genus Symbiodinium, Juga dikenal sebagai
kuningnya-Warna coklat Simbiosis ini dibatasi sebagian besar * Tel .: + 44-1904-328610;Fax: + 44-1904-432860 Alamat
E-mail:aed2@york.ac.uk (AE Douglas).
0025-326X / 03 / $ - lihat materi depan Ó 2003 Elsevier Science Ltd. Semua hak dilindungi undang-undang.
Doi: 10.1016 / S0025-326X (03) 00037-7
Www.elsevier.com/locate/marpol bul
Buletin Polusi Laut 46 (2003) 385-392
Halaman 2 Hewan bentik dari filum
Cnidaria (misalnya laut ane-Mone, zoanthids, karang scleractinian dan okulok) di Zona fotik pada garis lintang rendah, tapi juga ditanggung, untuk
Misalnya, dengan beberapa spons dan kerang tridacnid. Pemutihan didefinisikan sebagai hilangnya warna, yang timbul dari
parsial untuk penghapusan total Symbiodinium yang
Populasi atau degradasi pigmen alga.
Symbio-spesies dinium memiliki klorofil a dan c 2, ditambah
variabel-Ous karotenoid, terutama peridinin yang berunding Warna coklat Dalam Cnidaria, sel-sel Symbiodinium
Umumnya intraselular, terletak di sel
endo-Derm (salah satu dari dua lapisan sel binatang) dan mereka
Eliminasi timbul dari pengusiran dari sel atau
Dari kematian sel disertai, di bawah beberapa circum-Sikap, dengan pengusiran Kecuali jaringan hewan sangat berpigmen,
Jaringan hidup dalam simbiosis yang diputihkan transparan atau tembus cahaya. Karang yang dikelantang warnanya putih, warnanya
Kerangka kalsium karbonat yang mendasari. Binatang
Pasangan bisa bertahan dan simbiosis sembuh di atas a Periode minggu ke bulan atau, alternatifnya, binatang
Jaringan bisa mati Karang dan spesies simbiotik lainnya Di beberapa terumbu karang telah mengalami kematian massal sebagai konse-Keadaan acara pemutihan (misalnya Wilkinson, 1999). Kenaikan dramatis dalam kejadian dan tingkat keparahannya
Pemutihan selama dua dekade terakhir telah menyebabkan per-Ception bahwa bleaching pada dasarnya adalah ÔunnaturalÕ Fenomena (misalnya Veron, 1986; Rosenberg dan
simbiosis. Namun, simbiosis umumnya menampilkan sea-Variasi sonal dalam kepadatan dan kandungan pigmen
Sel alga, dengan nilai minimal di penghujung musim
Dengan suhu air laut tertinggi (misalnya Dykens
Dan Shick, 1984; Brown et al., 1995; Stimson, 1997; Fitt Et al., 2000). Semakin lama musim air lautnya tinggi
Suhu dan suhu maksimum yang lebih tinggi,
yang simbiosis lebih diputihkan dengan Symbiodinium adalah Diprediksi akan menjadi.
3. Penyebab pemutihan
Tidak ada penjelasan sederhana yang koheren tentang
penyebabnya
Pemutihan, meski banyak penelitian mengenai hal ini tema. Kerangka kerja penjelasan yang disarankan
Pada Gambar. 1 dapat
berkontribusi pada organisasi yang tersedia
Informasi dan definisi yang lebih tepat tentang
unre-Memecahkan
masalah Penyebabnya bisa dianggap tiga
Unsur: faktor eksternal yang memicu pemutihan;
Gejala yang menyebabkan bleaching yang diamati; Dan, pada inti penyebab pemutihan,
mekanisme-Nisme, yaitu proses fundamental yang mendefinisikan
re-Mensponsori simbiosis ke pemicu pemutihan dan Mengakibatkan gejala yang diamati. Ketiga
ele-Sekarang dipertimbangkan pada gilirannya.
3.1. Pemicu pemutihan
Di laboratorium, pemutihan bisa dipicu oleh
Beberapa faktor: suhu ekstrem (sengatan panas
Dan sengatan dingin), iradiasi tinggi, kegelapan yang
berkepanjangan,
Logam berat (terutama tembaga dan kadmium) dan
Mikroorganisme patogen (diulas di
Hoegh-Guld-Berg (1999), Brown (2000) dan Ben-Haim dan
Rosen-Berg (2002)]. Acara pemutihan berskala besar baru-baru ini Terumbu karang dunia telah dikaitkan terutama
Suhu air laut yang tinggi, sering dikombinasikan dengan
Peningkatan radiasi matahari, dan mereka telah dikaitkan dengan
Perubahan iklim global dalam jangka panjang, ditambah dengan El
Peristiwa Ni ~no (misalnya Stone et al., 1999; Walther et al., 2002).
Polusi kronis dan
mikroorganisme patogen mungkin terjadi
ujian-ple, virulensi bakteri Vibrio shiloi, yang
agen penyebab pemutihan di Oculina pata- karang
gonica, sangat tergantung suhu, membutuhkan
Suhu P 25 ° C (Banin et al., 2001a).
3.2. Gejala pemutihan
Simbiosis yang dikelantang di laboratorium dan
gen-erally telah mengurangi kepadatan
dari Symbiodinium. Karang Yang tampak benar-benar dikelantang dengan mata telanjang
Mengalami penurunan 90 sampai> 90% kepadatan alga (mis
Fitt et al., 2000) dan, di laboratorium, gejala pada Tingkat seluler yang menyebabkan kondisi ini meliputi
Pengusiran sel alga dan detasemen dan kehilangan Sel binatang dan sel alga komplemen mereka (Gates Et al., 1992; Brown et al, 1995). Isu utama untuk kami Pemahaman pemutihan adalah sejauh mana
Faktor eksternal yang memicu bleaching menentukan
Gejala pemutihan Seberapa seragam pemutihannya
gejala yang ditampilkan oleh berbagai hewan / Symbiodinium
Taksa sebagai respons terhadap satu faktor, dan lakukan
gejalanya
Dipamerkan oleh simbiosis tunggal bervariasi antara
perbedaan-Faktor pemicu Pertanyaan kembar ini bisa jadi an-Swered empiris, dan mereka harus berkontribusi pada kami Pemahaman tentang mekanisme pemutihan,
Elemen sentral dan krusial pada bingkai
penjelasan-Bekerja pada Gambar. 1. 3.3. Mekanisme pemutihan Informasi yang tersedia mengenai mekanisme
Pemutihan adalah fragmentaris, seperti potongan sesekali dalam a
Pemicu
Misalnya ditinggikan suhu/
Iradiasi Mekanisme
Misalnya kerusakan Fotosistem II dari Simbiodinim Gejala
Misalnya pengusiran Simbiodinium
Sel
Ara. 1. Kerangka penjelasan untuk menggambarkan penyebab pemutihan.
386
AE Douglas / Buletin Polusi Laut 46 (2003) 385-392
Teka-teki gambar yang
menggambarkan gambar yang tidak diketahui
Frag-Termasuk:
• Kerusakan dan penurunan protein D1 pada
foto-Sistem II pusat reaksi
sel Symbiodinium (akibat perang Ner et al., 1999) dan gangguan terhadap siklus Calvin
Memediasi fiksasi fotosintesis karbon dioksida
(Jones et al., 1998), masing-masing telah disarankan Untuk berkontribusi pada mekanisme pemutihan pada re-Mensponsori suhu tinggi dan radiasi;
• penghambatan fotosintesis oleh sel Symbiodinium di Menanggapi toksin yang dihasilkan oleh patogen Vibrio shiloi (Banin et al, 2001b.); • Perubahan pola seluler protein
fosfor-Lasi yang mengarah ke gejala pelepasan sel
hewan-(Sawyer dan Muscatine, 2001); dan
• unsur-unsur kematian sel nekrotik dan terprogram
Jalur mediasi lisis (Dunn et al., 2002).
Berbagai fenomena ini tidak harus saling
eksklusif. Mereka mungkin terjadi secara berurutan atau paralel,
Dan sangat bervariasi tergantung pada pemicu
pemutihan. Penelitian di masa depan seharusnya tidak hanya mengidentifikasi dan
Ciri ini dan komponen lain dari
mekanisme-Nisme pemutihan tetapi juga menjelaskan interaksi mereka, Untuk menghasilkan jaringan molekuler dan biokimia
Kejadian yang menentukan mekanisme pemutihan. Didalam Konteks, ada tempat yang valid untuk model symbioses
Dipertahankan dalam kondisi tertentu dan terpapar
Pemicu pemutihan yang mungkin tidak berhubungan secara tepat dengan
Pemicu yang paling penting di lapangan.
Sudah jelas bahwa mekanisme pemutihan
bisa-Tidak identik sebagai respons terhadap pemicu yang
berbeda. Untuk Misalnya, kegelapan
berkepanjangan menyebabkan pemutihan tanpa
kerusakan langsung ke fotosistem II
dari Symbiodinium yang Sel. Yang tidak jelas apakah pemutihannya respons
Untuk pemicu yang berbeda dan terjadi dalam simbiosis yang berbeda
Melibatkan komponen
Maka pemutihan menjadi istilah ÔumbrellaÕ untuk beberapa atau Beberapa sindrom yang
berbeda; Untuk mengejar jigsaw Metafora yang digunakan di atas, mempelajari mekanisme
Pemutihan akan seperti mencoba untuk memecahkan lebih dari satu
Teka-teki sekaligus Mekanisme pemutihan diantisipasi untuk
di-Interaksi simbiotik volve antara alga dan
ani-Sel mal. Dalam simbiosis non-bleaching, rupanya
Ketekunan yang harmonis, pertumbuhan dan pembagian an-Sel imal dan alga diliputi oleh pertukaran
Nutrisi antara pasangan, termasuk translokasi
Jumlah fiksasi fiksatif secara substansial
Karbon dari sel alga ke hewan (Trench, 1993)
Dan pertukaran paralel yang diprediksi (tapi belum dijelajahi) Molekul pensinyalan. Dalam simbiosis pemutihan,
Sel alga secara metabolis terganggu, dengan di-Kapasitas minished untuk menyediakan hewan dengan
foto-Karbon sintetis (Perez et al., 2001). Hal ini menimbulkan Kemungkinan bahwa simbiosis dipertahankan oleh
sus-Produksi yang dipentaskan oleh sel alga dari sinyal yang
di-Mengaktifkan respon pertahanan hewan ke asing
Organisme, dan hilangnya sinyal ini menyebabkan pemutihan (Gambar 2a). Seorang kandidat untuk sinyal putative ini adalah
re-Tunjangan fotosintat yang berasal dari alga; di
simbiosis analog
antara Chlorella dan hydra (a air tawar cnidarian), sel-sel Chlorella dengan tingkat rendah
Pelepasan fotosintat dikeluarkan dari simbiosis pada
Tingkat tinggi (Douglas dan Smith, 1984). kalau tidak atau
tambahan, sel Symbiodinium met abolik
un-Diseimbangkan oleh pemicu pemutihan bisa melepaskan spesifik
Senyawa atau tampilan kebocoran yang relatif tidak terkendali
Isi sitoplasma, yang menjadi mitra hewan
re-Sponds defensif (Gambar 2b). Skenario ini membesarkan dua
Kemungkinan: bahwa mekanisme dan gejala
Pemutihan meliputi kesejajaran dengan respon Cnidaria
Elemen umum dalam mekanisme pemutihan
Menanggapi semua pemicu
4. Variasi kerentanan terhadap bleaching
Simbiosis
dengan spesies Symbiodinium tid ak
uni-Sangat rentan terhadap pemutihan. Pemantauan alam Kejadian pemutihan telah mengungkapkan ditandai interspesifik dan
Variasi intraspesifik dalam tingkat pemutihan pada satu Situs. Misalnya, di antara karang, bentuk bercabang, misalnya
Spesies Acropora dan Pocillopor a, umumnya pemutih lebih Lebih kuat daripada karang besar (misalnya Jiméenez, 2001;
McClanahan dkk., 2001). Faktor-faktor penentu ini
Variasi dalam kerentanan pemutihan telah diinvestigasi-Terjaga keamanannya dari dua perspektif: ekologi molekuler Symbiodinium dan Ekofisiologi karang.
Sel alga
Alga fungsional Sel
Rusak alga Sel
(A) Penindasan pemutihan (B) Induksi pemutihan Mitra hewan
Mitra hewan Algal
sel
Ara. 2. Mekanisme alternatif dimana interaksi antara
Pasangan dalam simbiosis dapat menentukan apakah simbiosis
blea-Ches (lihat teks untuk rinciannya).
AE Douglas / Buletin Polusi Laut 46 (2003) 385-392 387
Halaman 4 4.1. Variasi genetik dalam
kepekaan pemutihan Simbiodinium
Genus Symbiodinium termasuk mo- cukup
Variasi lecular pada tingkat RNA ribosom
Gen. Ini terdiri dari dua klade, yang dikenal sebagai phylotype A dan yang lainnya termasuk phylotype B-F (Rowan,
1998; Wilcox, 1998; Lajeunesse, 2001). Ribotipe A, B
Dan C kosmopolitan, didistribusikan secara luas
Di seluruh provinsi Atlantik dan Indo-Pasifik,
al-Meskipun ribotipe C jarang terjadi dan mungkin tidak ada yang tinggi
Lintang (> 35-40 °) situs (misalnya Baker dan Rowan, 1997;
Savage et al., 2002). Variasi genetik dalam kerentanan
Dari Rowan et al. (1997) pada karang yang terkait erat
Montastraea annularis dan M. faveolata pada
Carib-Pantai kacang Panama Spesies ini menanggung Symbiodinium Dari ribotipe A, B dan C. Di antara koloni karang con-Mengikat kedua ribotipe B dan ribotipe C, yang memiliki
Populasi alga didominasi oleh B (> 80% ganggang
Sel) tidak menampilkan
pemutihan yang dapat dideteksi dengan mata di
re-Mensponsori kondisi suhu / penyinaran yang tinggi
Pada akhir musim panas 1995, dan populasi alga
Terdiri dari 35% atau lebih ribotipe C menjadi pucat Atau dikelantang (Gambar 3a). Selanjutnya, sel alga ribo-Tipe C menurun dalam jumlah yang tidak proporsional selama Pemutihan, di koloni yang mengandung campuran ribotipe C
Dan A dan / atau B (Gambar 3b). Yang paling pelit
di-Terpretasi data ini adalah sel-sel dari ribotipe C dalam
Spesies Montastraea memiliki toleransi yang lebih rendah dari
ribo-Jenis A dan B terhadap suhu / radiasi tinggi, dan
Bahwa perbedaan ini dapat menjelaskan
intra-Variasi spesifik dalam kerentanan pemutihan.
Bio-Dasar kimia dari variasi antar genetis
sel Symbiodinium berbeda dalam kerentanan terhadap pemutihan Tidak diketahui
Konsisten dengan hasil studi Rowan
Et al. (1997), komplemen dari Symbiodinium diubah Pada beberapa spesies karang pada pemulihan dari
pemutihan; untuk
Misalnya, mengganti ribotipe B dan C dengan ribotipe A dalam yang Montastraea
annularis spesies kompleks (Toller et al.,
2001a) dan mengganti ribotype C oleh ribotype D di
po-cillopora damicornis di pantai barat dari Panama (Glynn Et al., 2001). Ribotipe A dan D dipertahankan setidaknya 9-12 bulan dalam penelitian ini; Data lebih lama
Timbangan tidak tersedia
Namun, penelitian ini seharusnya tidak ditafsirkan
bukti bahwa
semua Symbiodinium dari ribotype C di semua tuan rumah Spesies ini selalu lebih rentan terhadap pemutihan dan
Penggantian ribotipe
lainnya. Bagi banyak terumbu
Sel; Untuk banyak spesies hewan, ribotipe
komplemen
dari Symbiodinium pasca-pemulihan adalah sama Seperti sebelum pemutihan. 4.2. Ketahanan terhadap bleaching melalui aklimasi Wawasan ke dalam proses yang mendasari pemutihan
Kerentanan berasal dari
penelitian jangka panjang Bar-bara Brown dan rekan-rekan di Goniastrea aspera, sebuah Anggota komunitas air dangkal karang masif
Di Phuket, Thailand (Brown et al., 1996). Air laut
Tingkat di wilayah ini rendah pada bulan pertama tahun
Tahun, seperti karang di tempat studi sepenuhnya
em-Terguling saat air surut (yang kebetulan terjadi di
af-Ternoon) selama beberapa hari. Jika tutupan awan rendah, seperti
Tempat umum pada saat ini tahun, sisi barat
Terumbu yang terbuka
mengalami tingkat cahaya yang tinggi, menyebabkan
lo-Pemutihan matahari yang dimodifikasi dari mana karang pulih
tepat. Dalam beberapa tahun terakhir dalam dekade terakhir, laut
Suhu air di wilayah ini telah melampaui norma
Pada bulan April / Mei. Hal ini menyebabkan pemutihan panas Karang, selain dari sisi barat baru saja pulih dari
Pemutihan matahari (Brown et al., 2000).
Resistensi simbiosis pada wajah barat
Koloni tidak dapat dikaitkan dengan genetik kolon-dalam variasi
dalam Symbiodinium sebanding dengan yang diamati
Oleh Rowan dkk. (1997)
untuk spesies Montastreaea (liha t
Bagian 4.1), karena koloni G. aspera pelabuhan sebuah % Ribotipe C di karang 0
20 40 60 80
Tidak ada pemutihan (N = 3)
Pemutihan terlihat (N = 5)
% C sebelum pemutihan episode 0
20 40 60 80 100
% C pada episode pemutihan 0
100 (Sebuah) (B)
Ara. 3. Variasi dalam pemutihan kerentanan antara ribotypes dari
Sym-biodinium di karang dari Montastraea annularis spesies kompleks. (Sebuah) Ribotipe C kandungan bleaching-resistant dan bleaching-rentan
Koloni karang yang mengandung campuran ribotipe B dan C. (b) Dampak
Pemutihan pada ribotipe C isi koloni yang mengandung campuran
A + B + C (kotak), B + C (lingkaran) dan A + C (segitiga). [Berguling-guling Dari data pada Gambar. 4 dari Rowan et al. (1997).]
388
AE Douglas / Buletin Polusi Laut 46 (2003) 385-392
Halaman 5 populasi Symbiodinium rupanya seragam
ribo-Tipe D (Brown et al., 2002a). Selanjutnya, alga Sel dari permukaan timur dan barat karang tidak
Berbeda secara signifikan pada kadar protein stres, antioksidan Enzim atau phanthrotective xanthophylls, yang kesemuanya itu
Akan diprediksi akan berkontribusi terhadap perlindungan terhadap Suhu / kerusakan sel akibat cahaya. Binatang
Jaringan dari permukaan timur dan barat karang, bagaimana-Secara biokimia berbeda: secara signifikan
Peningkatan kadar antioksidan enzim superoksida
Dismutase dan protein stres hsp60 dan hsp70
Wajah barat, relatif terhadap wajah timur (Brown et al., 2002b). Implikasinya adalah bahwa jaringan karang memperoleh
Toleransi terhadap kondisi yang mempromosikan pemutihan Melalui perubahan biokimia aklimasi pada hewan
pasangan.
4.3. Beberapa implikasi yang lebih luas
Dua prediksi muncul secara langsung dari penelitian terakhir Variasi kepekaan terhadap pemutihan. Pertama, Sym-biodinium ribotypes A dan D yang diantisipasi untuk menjadi FA
Dicermati ribotipe C dan
mungkin B pada beberapa hewan Spesies mengalami pemutihan episode. Hal ini bisa terjadi pergeseran
dalam Symbiodinium ribotype do minan ke A / D
Mampu membentuk simbiosis dengan ribotipe ini.
Dampak terhadap komposisi spesies host
com-Masyarakat sangat bergantung pada spesifisitasnya
simbiosis, yaitu kisaran taksonomi Symbiodinium Dengan mana mereka bisa berasosiasi. Berbagai survei menggunakan
Ukuran sampel kecil di satu atau beberapa situs telah disarankan Bahwa banyak spesies inang spesifik untuk ribotipe tunggal atau
Bahkan subkelompok dari satu ribotipe [diulas di Rowan (1998)], namun protokol
sampling yang lebih banyak ada mengidentifikasi dua atau beberapa ribotypes Symbiodiniu m di
Berbagai spesies
inang. Umumnya, kebanyakan individu host
Beruang satu ribotipe terdeteksi, dan ribotipe yang berbeda
Dominan pada proporsi hewan yang diuji atau di
Situs tertentu (misalnya Van Oppen et al., 2001; Toller et al., 2001b; Savage et al.,
2002). Kontribusi genetik, Faktor perkembangan dan lingkungan terhadap varia-Tidak diketahui, tapi data yang tersedia menunjukkan hal itu Banyak simbiosis dapat
digambarkan lebih tepat sebagai
Ôselec-Bukan sebagai pilihan spesifik dari pasangan alga. SEBUAH Faktor yang menyulitkan dalam pertimbangan ini adalah bahwa kelimpahan simbiosis
bantalan Symbi- tertentu
odinium ribotype juga diprediksi akan dipengaruhi oleh
Dampak
dari sel Symbiodinium yang diperoleh pada per- tersebut Kinerja tuan rumah, termasuk efek jangka panjangnya
Pertumbuhan, reproduksi dan ketahanan terhadap penyakit. Itu fungsi fisiologis
sel Symbiodinium di symbi-O pulih dari pemutihan dan dampaknya terhadap hewan Kinerja belum diteliti.
Kedua, simbiosis yang pemutih sebagai respons terhadap
peningkatan
Suhu / iradiasi dan kelangsungan hidup diantisipasi
Lebih toleran terhadap episode berikutnya dari peningkatan tem-Perature / iradiasi tanpa
pergeseran pelengkap Sel Symbiodinium, sebagai akibat dari accli- fisiologis Mation Elemen proses berkontribusi terhadap acc-Pembatasan telah diidentifikasi (Bagian 4.2), namun
Kepentingan kuantitatif dalam toleransi yang diamati
Pemicu pemutihan dan kegigihan aklimasi
Masalahnya adalah apakah responnya cukup kuat dan Gigih untuk mendukung toleransi terhadap iklim yang diproyeksikan
perubahan.
5. Mengapa Symbiodinium
-symbioses pemutih
Hewan dan tumbuhan masuk ke dalam simbiosis dengan lebar Keanekaragaman
mikroorganisme, termasuk mikro-ganggang,
Dan asosiasi ini umumnya sangat toleran
Variasi dalam kondisi abiotik (Douglas, 1994).
Simbiosis
dengan spesies Symbiodinium lu ar biasa di
Bahwa mereka biasanya tinggal di habitat pada 1-2 ° C di bawah Suhu yang memicu kolapsnya simbiosis (mis
Pemutihan) dengan konsekuensi negatif bagi pertumbuhan,
Reproduksi dan kelangsungan hidup pembawa hewan (mis Szmant dan Gassman,
1990; Meesters dan Bak, 1993; Harvell et al., 1999; Wilkinson et al., 1999). Dalam
re-Simbiosis tampak
suboptimal. Simbiosisnya Tidak tetap, dan ada beberapa contoh di atas
evolu-Saat dimana pasangan mikroba dalam simbiosis
Telah diganti oleh pasangan phylogenetically jauh,
Misalnya jamur mikoriza arbuskula oleh ektomikoriza Jamur yang terkait dengan akar berbagai pohon (Brundrett, 2002), bakteri Buchnera oleh ragi di kutu daun tertentu (Fukatsu dan Ishikawa, 1996), mengandung peridinin
Plastida oleh berbagai alga endosimbiotik di beberapa dino-Flagellates (Saldarriaga et al., 2001).
Mengapa sifat pemutih yang tampaknya
merusak-ing bertahan
dalam simbiosis Symbiodinium? Satu jawaban untuk
Pertanyaan ini adalah hipotesis pemutihan adaptif dari
Buddemeier dan Fautin (1993). Diusulkan hal itu
Pemutihan adalah strategi yang berisiko namun adaptif secara ekologis
Dari pasangan hewan untuk mengganti simbion inferior dengan
Sebuah bentuk unggul alternatif. Ini merangsang
hypothe-Sis mengandaikan tiga proses. (a) simbion The pengungsi lebih rendah daripada menyerang yang
simbion. Sebagai contoh, Toller et al. (2001a)
dem-onstrated bahwa
oc-Cupied oleh ribotype A setelah pemulihan. Ribotipe A
Dapat digambarkan sebagai lebih invasif daripada ribotipe C, Namun invasif tidak setara dengan keunggulan,
Yang berkaitan dengan kapasitas untuk mempromosikan perfor-Tuan rumah. Paralel yang berguna disediakan oleh Bakteri rhizobial penguat nitrogen di akarnya
Nodul tanaman polongan liar. Sangat umum,
AE Douglas / Buletin Polusi Laut 46 (2003) 385-392 389
Halaman 6 Populasi rhizobia di tanaman ini memperbaiki
nitro-Gen pada tingkat rendah dan mempromosikan tanaman yang relatif miskin
Pertumbuhan, tapi mereka sangat kompetitif dan menginfeksi Akar tanaman lebih efisien daripada simbiotik
Strain unggul (Thies et al., 1991; Denton dkk.,
2002) Seperti yang dibahas di Bagian 4.3, dampak dari Symbiodinium ribotypes pada kinerja tuan rumah memiliki Belum diselidiki Untuk proses yang diharapkan ini di
Hipotesis pemutihan adaptif, '' hakim masih
di luar''.
(b) Penggantian populasi Symbi odinium penduduk
pada hewan memerlukan menipisnya populasi. Data dari simbiosis lain
memberikan dukungan untuk ini skenario. Secara khusus, hydra (air tawar cnidaria)
dapat terinfeksi dengan strain alga hijau
Chlo-rella yang melepaskan banyak photosynthetically mereka Karbon tetap dan mendukung tingkat pertumbuhan tinggi Hydra (strain superior) dan strain yang melepaskan sedikit
Fotosintat dan mendukung laju pertumbuhan rendah hydra (Strain inferior). Saat bersimbiosis antara hydra Dan strain inferior diinkubasi dengan atasan
strain Chlorella, strain rendah tidak
re-Ditempatkan, meskipun strain unggul membentuk
as-Bersosialisasi dengan hydra bebas alga (McAuley dan Smith, 1982). Mekanisme dasarnya adalah
Tidak jelas, tapi satu
kemungkinan adalah bahwa sel binatang
com-Petent untuk rumah sel alga simbiosis
(subpop-Ulasi sel di lapisan endodermal Cnidaria)
Bisa mengakuisisi sel alga eksogen hanya jika mereka kekurangan
Sel dan belum terinfeksi dengan sel alga.
Pertimbangan ini menunjukkan bahwa proses ini
Hipotesis pemutihan adaptif masuk akal.
(c) Alternatif (putatively superior) strain Symbio-dinium tersedia untuk mengisi hewan dikelantang
tuan rumah. Pada prinsipnya, menggantikan
sel-sel Symbiodinium
Bisa jadi anggota populasi sisa alga
Sel di host yang dikelantang atau asal luar, yaitu di
Kolom air Populasi sisa adalah
regu-Akhirnya diamati dalam
simbiosis yang dikelantang, dan mereka
Bisa menampung kembali tuan rumah secara relatif cepat dengan
pro-Liferasi dalam beberapa sel inang yang terinfeksi, exocyto-Sis dari sel individu dan serapan selanjutnya oleh
Ôempty sel tuan rumah - di dalam host yang sama (Jones dan Yellowlees, 1997). Populasi residu mungkin
di-Sel clude secara genetis berbeda dari yang dominan
Sel Symbiodinium di asosiasi pra-bleaching
karena beberapa simbiosis menanggung dua-to-beberapa
Sym-biodinium taksa, semua kecuali satu di kepadatan sangat rendah
un-Terdeteksi oleh metode yang digunakan secara rutin untuk mengetik
Populasi Symbiodinium (Santos et al., 2001).
Sel-sel Symbiodinium telah terdeteksi di
gratis-Kondisi hidup (Carlos et al., 1999). Mereka adalah ap-Parently bukan anggota umum atau melimpah
Populasi fitoplankton, namun kejadiannya
dur-Peristiwa pemutihan tidak diketahui. Untuk meringkas, Proses yang masuk akal dapat dipanggil untuk memenuhi pra-Diksi hipotesis adaptasi
pemutihan, namun
Kejadian (dan relatif penting) alternatif
Sel Symbiodinium pada populasi sisa atau
exter-Lingkungan simbiosis pemutihan tetap ada
Dihitung.
Di antara beberapa eksplorasi adaptif
Hipotesis pemutihan, pendekatan eksperimental
Baker (2001) adalah catatan khusus karena itu con-Disalurkan dalam kondisi lapangan. Koloni beberapa scle-Spesies karang ractinian
Antara lokasi yang dalam (20-23 m) dan dangkal (2-3 m)
Di pantai Karibia di Panama. Koloni-koloni Dipindahkan dari dangkal ke dalam menderita lebih tinggi
mor-Tality daripada yang
ditransplantasikan ke arah yang berlawanan
Dan hanya yang terakhir
menunjukkan pemutihan dengan penggantian
dari Symbiodinium ribotype C. Korelasi antara
kelangsungan hidup karang dan penggantian Symbiodinium a dalah
consis-Tenda dengan hipotesis pemutihan adaptif, tapi
Dasar kausal dari link tidak pasti, yaitu tidak ada
Bukti bahwa survivor unggulan dari
deep-Untuk-dangkal transplantasi adalah konsekuensi dari mereka pemutihan.
Data ini menunjukkan bahwa pemutihan adaptif
hy-Pothesis dan tiga proses (ÔaÕ to ÔcÕ above) pada
Yang didirikan tetap tidak terbukti. Bisa dibantah
Bahwa terumbu karang dunia menyediakan eksplan yang tidak direncanakan
Uji perimental dari hipotesis pemutihan adaptif.
Demonstrasi berulang dari pertumbuhan tertekan dan
Reproduksi, peningkatan kerentanan terhadap mekanik Kerusakan dan penyakit, dan, dalam beberapa kasus, massa Kematian memberikan
sanggahan yang tidak ambigu tentang
adaptasi-Nilai pemutihan untuk
bersimbiosis di bawah arus en-Kondisi lingkungan
Singkatnya, tidak jelas mengapa pemutihan terjadi. Di sebuah Pengertian historis, penjelasan adaptif mungkin
cor-Rect: pemutihan itu adalah keuntungan selektif untuk Hewan host di bawah berbeda, dan mungkin lebih
be-Nign, kondisi lingkungan dari sekarang.
Mengubah-Secara native, pemutihan bisa jadi produk sampingan negatif dari sebuah
Sebaliknya sifat simbiosis yang menguntungkan atau penting (mis
Penghapusan sel alga yang rusak atau tidak
re-Leasing nutrisi).
6. Kesimpulan
Pengalaman dua dekade terakhir menunjukkan hal itu
Pemutihan umumnya merusak karang dan lainnya
Simbiosis Symbiodinium dan untuk komunitas terumbu.
Bleaching dapat, oleh karena itu, dianggap sebagai linked
Respon fisiologis yang
merugikan (yaitu tidak terbatas pada
Penyakit akibat patogen). Hal ini mungkin tidak membantu
Menggambarkan pemutihan sebagai penyakit tunggal, atau untuk mengharapkan
390
AE Douglas / Buletin Polusi Laut 46 (2003) 385-392
Halaman 7 Penjelasan penyebab pemutihan menjadi sederhana. Sebagai Bagian 3 dan Gambar. 1 ilustrasi, pemutihan bisa
con-Sidered untuk terdiri dari tiga elemen (trigger, mechanism, Gejala), dan beberapa atau
semua komponen masing-masing Unsur mungkin tidak seragam di berbagai simbiosis
Keadaan lingkungan
Dampak negatif pemutihan bervariasi, dari
Relatif ringan dalam pemutihan musiman yang diamati
Banyak terumbu karang (lihat Bagian 2) sampai kematian massal semua
Karang yang mapan di terumbu karang. Saran itu
Pemutihan adaptif adalah cukup besar
antar-Est karena mungkin menjelaskan mengapa sifat ini belum
Dieliminasi dengan seleksi (Bagian 5), namun terbatas Nilai nyata dalam mengurangi dampak negatif pada karang
Terumbu karang dari faktor antropogenik yang
mempromosikan pemutihan. Di antara studi penting tentang pemutihan baru-baru ini
Tahun telah terjadi demonstrasi variasi genetik
dalam kerentanan
pemutihan Symbiodinium dan Kemampuan aklimasi dari pasangan hewan (Bagian
4). Selanjutnya, variasi geografis dalam tanggapan
Simbiosis terhadap suhu telah ditafsirkan sebagai
Menunjukkan variasi kerentanan pemutihan pada
Mitra hewan (Hoegh-Guldberg, 1999).
Quantita-Dampak positif pada faktor - faktor ini dalam proyeksi kejadian
Pemutihan dapat dieksplorasi dengan perpanjangan arus sim-Pemodelan ulasi Bertolak
belakang dengan beberapa klaim (misalnya Risiko,
1999), terlalu dini untuk '' write-off '' Symbiodinium yang
Simbiosis dan ekosistem terumbu karang dunia sebagai
un-Mampu mentoleransi perubahan iklim. Kebutuhan akan sus-Pengelolaan ekosistem terumbu karang dan
Perlindungan dari faktor antropogenik lokal lebih besar Dari sebelumnya.
Baker, AC, 2001. Reef karang pemutih untuk bertahan hidup perubahan. Nature 411,
765-766.
Baker, AC, Rowan, R., 1997. Keanekaragaman dinoflagellata simbiosis
(Zooxanthellae) di karang Scleractinia dari Karibia dan Timur Pasifik. Dalam: Lesslos, HA, MacIntyre, IG, Pro (Eds.) ceedings dari 8 International Coral Reef Symposium, vol. 2. Smithsonian Tropical Research Institute, Balbao, Panama, pp. 1301-1306.
Banin, E., Israely, T., Fine, M., Loya, Y., Rosenberg, E.,
2001a. Peran
zooxanthellae endosymbiotic dan lendir karang di adhesi
karang-pemutihan
patogen Vibrio chiloi untuk inangnya. FEMS
Mikrobiologi Surat 199, 33-37. Banin, E., Sanjay, KH, Naider, F., Rosenberg, E., 2001b. Sebuah
proline-peptida kaya dari patogen karang Vibrio shiloi yang menghambat
fotosintesis
zooxanthellae. Terapan dan Lingkungan
Mikrobiologi 67, 1536-1541. Ben-Haim, Y., Rosenberg, E., 2002. Sebuah
novel Vibrio sp. patogen dari karang Pocillopora
damicornis . Biologi kelautan 141, 47-55.
Brown, BE, 1997. Coral bleaching: penyebab dan konsekuensi. Karang Karang 16, S129-S138.
Brown, BE, 2000. Signifikansi polusi di eliciting
respon ÔbleachingÕ di cnidaria simbiosis. Jurnal Internasional Lingkungan dan Polusi 13, 392-415.
Brown, BE, Le Tissier, MDA, Bythell, JC, 1995. Mekanisme bleaching disimpulkan dari studi histologis dari terumbu karang
sam-mengaku selama peristiwa pemutihan alami. Biologi kelautan 122,
655-663.
Brown, BE, Dunne, RP, Chansang, H., 1996. Coral bleaching
relatif terhadap suhu air laut meningkat di Laut Andaman (Samudera Hindia) selama 50 tahun terakhir. Terumbu Karang 15, 151-152.
Brown, BE, Dunne, RP, Goodson, MS, Douglas, AE, 2000.
pola pemutihan di terumbu karang. Nature 404, 142-143. Brown, BE, Dunne, RP, Goodson, MS, Douglas, AE, 2002a.
Pengalaman bentuk kerentanan dari terumbu karang untuk pemutihan.
Menjelajahi dasar
thermotolerance di terumbu karang Goniastrea
aspera . Marine Ecology Progress Series 242, 119-129. Brundrett, MC, 2002. Koevolusi akar dan mycorrhizas tanah Tanaman. New Phytologist 154, 275-304.
Buddemeier, RW, Fautin, DG, 1993. Coral bleaching sebagai adaptif
Mekanisme: hipotesis
diuji. Bioscience 43, 320-326. Carlos, AA, Baillie, BK, Kawachi, M., Maruyama, T., 1999.
Posisi
filogenetik Symbiodinium (Dino phyceae) isolat
dari tridacnids (Bivalvia), cardiids (Bivalvia), spons (Porifera),
sebuah karang lunak (Anthozoa), dan strain hidup bebas. Journal of
Phycology 35, 1054-1062. Denton, MD, Coventry, DR, Murphy, PJ, Howieson, JG, Bellotti, WD, 2002. Persaingan antara inokulan dan natura-lised Rhizobium
leguminosarum bv. trifolii untuk nodulasi tahunan
cengkeh di tanah
alkali. Australia Journal of Agricultural
Penelitian 53, 1019-1026. Douglas, AE 1994. Simbiotik Interaksi. Oxford University Press,
Oxford.
Douglas, AE, Smith, DC, 1984. The hijau simbiosis hydra. VIII. Mekanisme dalam peraturan simbion. Informasi dari Royal Society of London B 221, 291-319.
Dunn, SR, Bythell, JC, Le Tissier, MDA, Burnett, WJ,
Thoma-anak, JC 2002. Programmed kematian sel dan nekrosis sel aktivitas
selama pemutihan stress Hyperthermic laut simbiosis anemon Aiptasia sp. Jurnal Biologi Kelautan eksperimental dan
Ekologi 272, 29-53.
Dykens, JA, Shick, JM, 1984. Photobiology laut simbiosis anemon Anthopleura
elegantissima: pertahanan terhadap
photody-efek Namic, dan photoacclimatization musiman. biologis Bul-letin 167, 683-687.
Fitt, WK, McFarland, FK, Warner, ME, Chilcoat, GC, 2000.
pola musiman dari biomassa jaringan dan kepadatan dari simbiosis
dinoflagellata di terumbu karang dan hubungannya dengan
pemutihan karang.
Fukatsu, T., Ishikawa, H., 1996. posisi filogenetik dari ragi-seperti
simbion dari Hamiltonaphis styraci (Homoptera, Aphididae) berdasarkan
pada 18S rDNA
Urutan. Serangga Biokimia dan Molekuler
Biologi 26, 383-388.
Gates, RD, Baghdasarian, G., Muscatine, L., 1992. Tempera-stres mendatang menyebabkan detasemen sel inang di cnidaria simbiosis:
implikasi untuk pemutihan karang. Biologis Bulletin 182,
324-332.
karang bleaching Glynn, PW, 1993. Coral - perspektif ekologi. Terumbu Karang 12, 1-17. Glynn, PW, Matée, Jl, Baker, AC, Calderon, MO, 2001. Coral pemutihan dan kematian di Panama dan Ekuador selama 1997
1998 El Ni~no-selatan acara osilasi: spasial / pola-pola temporal
dan perbandingan dengan 1982-1983 acara. Buletin Kelautan Ilmu 69, 79-109.
Harvell, CD, Kim, K.,
Burkholder, JM, Colwell, RR, Epstein,
PR, Grimes, DJ, Hofmann, EE, Lipp, EK, Osterhaus,
ADME, Overstreet, RM, Porter, JW, Smith, GW, Vasta,
GR, 1999. Muncul penyakit kelautan - link iklim dan anthro-faktor pogenic. Ilmu 285, 1505-1510.
AE Douglas / Marine Pollution Bulletin 46 (2003) 385-392 391
Halaman 8 Hoegh-Guldberg, O., 1999. Perubahan iklim, pemutihan karang dan
masa depan terumbu karang worldÕs. Kelautan dan Air Tawar Penelitian
50, 839-866.
Jiméenez, C., Cortées, J., Léeon, A., Ruıız, E., 2001. Coral
bleaching dan
kematian terkait dengan 1997-1998 El Ni~no dalam upwelling lingkungan di Pasifik timur (Gulf of Papagayo, Kosta Rika).
Buletin Ilmu Kelautan 69, 151-169.
Jones, RJ, Yellowlees, D., 1997. Peraturan dan pengendalian
intracel-ganggang lular (= zooxanthellae) di karang keras. Prosiding dari Royal Society of London B 352, 457-468.
Jones, RJ, Hoegh-Guldberg, O., Larkum, AWD, Schreiber, U., 1998. pemutihan Suhu-diinduksi karang dimulai dengan
im-pairment dari CO 2 mekanisme
fiksasi di
Lajeunesse, TC, 2001. Investigasi keanekaragaman hayati, ekologi, dan
filogeni dari dinoflagellata endosymbiotic dalam genus
Symbiodi-nium menggunakan wilayah ITS: mencari tingkat penanda
ÔspeciesÕ.
Journal of phycology 37, 660-866.
McAuley, PJ, Smith, DC, 1982. hijau simbiosis hydra. VII.
Konservasi habitat sel inang oleh alga simbiotik.
Proses dari Royal Society of London B 216, 415-426.
McClanahan, TR, Muttinge, NA, Mangi, S., 2001. Coral dan alga perubahan setelah pemutihan 1998 karang: interaksi dengan karang
manajemen dan herbivora pada terumbu Kenya. Terumbu Karang 19,
380-391.
Meesters, EH, Bak, RPM, 1993. Efek pemutihan karang pada jaringan
potensi regenerasi dan kelangsungan hidup koloni. Ekologi
Progress Series 96, 189-198. Perez, SF, Cook, CB, Brooks, WR 2001. Peran simbiosis dinoflagellata dalam respon pemutihan suhu diinduksi subtropis anemon laut Aiptasia pallida . Journal of pengalaman-jiwa Biologi Kelautan dan Ekologi 256, 1-14.
Risiko, MJ, 1999. Paradise hilang: bagaimana ilmu kelautan gagal worldÕs
terumbu karang. Kelautan dan Air Tawar Penelitian 50, 831-837.
Rosenberg, E., Ben-Haim, Y., 2002. Mikroba penyakit karang dan pemanasan
global. Mikrobiologi lingkungan 4,
318-326.
Rowan, R., 1998.
Keanekaragaman dan ekologi zooxanthellae pada karang terumbu. Journal of phycology 34, 407-417.
Rowan, R., Knowlton, N., Baker, A., Jara, J., 1997. Landscape ekologi simbion alga
menciptakan variasi dalam episode karang
pemutihan. Nature 388, 265-269. Saldarriaga, JF, Taylor, FJR, Keeling, PJ, Cavalier-Smith, T., 2001. Dinoflagellata nuklir SSU rRNA filogeni menyarankan beberapa kerugian plastid dan penggantian. Journal of
Molecular
Evolusi 53, 204-213.
Santos, SR, Taylor, DJ, Coffroth, MA, 2001. perbandingan
Genetik
dari baru diisolasi terhadap dinoflagellata simbiosis berbudaya:
Savage, AM, Goodson, MS, Visram, S., Trapido-Rosenthal, H.,
Wiedenmann, J., Douglas, AE 2002. keragaman molekuler alga simbiotik pada margin garis lintang dari distribusi mereka: dinoflagellata dari
genus Symbiodinium di karang dan laut
anemon. Marine Ecology Progress Series 244, 17-26. Sawyer, SJ, Muscatine, L., 2001. mekanisme Seluler mendasari pemutihan suhu yang disebabkan dalam anemon laut tropis Aipta-sia pulchella . Journal of
Experimental Biology 204, 3443-3456.
Stimson, J., 1997. Siklus tahunan kepadatan zooxanthellae di jaringan lapangan dan laboratorium dipegang
Pocillopora damicornis. majalah of Experimental Marine Biology dan Ekologi 214, 35-48.
Batu, L., Huppert, A.,
Rajagopalan, B., Bhasin, H., Loya, Y., 1999.
Massa pemutihan terumbu karang: hasil terbaru dari peningkatan El Nino
aktivitas? Ecology Letters 2, 325-330.
Szmant, AM, Gassman, NJ, 1990. Efek dari berkepanjangan '' Pemutihan '' pada biomassa jaringan dan reproduksi karang karang Montastraea
annularis . Terumbu Karang 8, 217-224.
Thies, JE, Singleton, PW, Bohlool, BB, 1991. Pengaruh ukuran
populasi rhizobial adat pada pembentukan dan symbi-kinerja otic rhizobia
diperkenalkan pada kacang-kacangan lapangan tumbuh. Environmental Microbiology 57, 19-28 dan Terapan.
Toller, WW, Rowan, R., Knowlton, N.,
2001a. repopulation dari zooxanthellae dalam karang Karibia Montastraea
annularis dan
Montastraea faveolata berikut eksperimental dan penyakit-
associ-ated pemutihan. Biologis Bulletin 201, 348-359. Toller, WW, Rowan, R., Knowlton, N.,
2001b. Zooxanthellae dari Montastraea annularis spesies kompleks: pola distribusi
empat taksa Symbiodinium pada terumbu yang berbeda dan di kedalaman.
Biologis Bulletin 201, 360-373. Trench, RK, simbiosis 1993. mikroalga-invertebrata: tinjauan. Endocytobiology dan Cell Research 9, 135-175.
Van oppen, MJH, Palstra, FPP, Piquet, AMT, Miller, DJ,
strain dan host-simbion
selektivitas. Informasi dari Royal Society of London B 268, 1759-1767.
Veron, JEN, 1986. Karang Australia dan
Indo-Pasifik. Angus
dan Robertson, North Ryde, NSW, Australia.
Walther, GR, Post, E., Sampaikan, P., Menzel, A., Parmesan, C.,
Beebee, TJC, Fromentin, JM, Hoegh-Guldberg, O., Bairlein, F.,
2002. tanggapan ekologi terhadap perubahan iklim baru-baru ini. Nature 416,
389-395.
Warner, ME, FITT, WK,
Schmidt, GW 1999. Kerusakan
photosys-tem II di dinoflagellata
simbiosis: penentu pemutihan karang.
Prosiding National Academy of Sciences USA 96,
8007-8012.
Wilcox, TP 1998. Besar-subunit sistematika RNA ribosom dari dinoflagellata simbiosis:
morfologi tidak rekapitulasi phy-logeny. Molekul filogenetik dan Evolution 10, 436-448.
Wilkinson, CR 1999. global dan ancaman lokal untuk terumbu karang
fungsi dan keberadaan: review dan prediksi. Kelautan dan
Air tawar Penelitian 50, 867-878.
Wilkinson, CR, Linden, O., Cesar, H., Hodgson, G., Rubens, J.,
Kuat, AE, 1999. Dampak ekologis dan sosial ekonomi tahun 1998
kematian karang di Samudera Hindia: dampak ENSO dan Peringatan perubahan masa depan. Ambio 28, 188-196. 392
