JHECDs, 4 (1), 2018, hal. 1-6
1
Penelitian
Pengaruh infeksi
hookworm
terhadap kadar hemoglobin
penambang intan
The effect of hookworm infection on hemoglobin content of diamond
miners
Liestiana Indriyati*, Wulan Sari Rasna Giri Sembiring
Balai Litbang P2B2 Tanah Bumbu, Badan Litbang Kesehatan, Kementerian Kesehatan RI *Korespondensi: lis_alla@yahoo.com
DOI : 10.22435/jhecds.v3i2.7786.1-6
Tanggal diterima 06 Desember 2017, Revisi pertama 12 Maret 2018, Revisi terakhir 31 Mei 2018, Disetujui 06 Juni 2018, Terbit daring 29 Juni 2019
Abstract. Hookworm is one of Soil Transmitted Helmints (STH), the most important neglected diseases and the second most important parasitic disease after malaria occured by direct contact with the soil so the traditional diamond miners have a high risk to be infected. Hookworm invade the intestinal mucosa and suck blood, lead anemia and reduce the work productivity. The purpose was to determine the effect of hookworm infection on hemoglobin diamond miners. A quantitative observational research with cross sectional design, held in Sungai Tiung Cempaka Banjarbaru from March to October 2014. The population were the diamond miners in Sungai Tiung, sample was 129 diamond miners worked in the two largest diamond mining sites in Sungai Tiung. The activities are pot stool distribution, stool sample collection, stool samples examination (Kato Katz), and blood sampling for hemoglobin levels examination. The analysis was done through the eggs number calculation per gram and per day, the worms number calculation and blood loss calculation due to hookworm suffered. The research found 6 positively hookworm diamond miners (SPR 4.65%), the worms number ranging at 1-4 worms and categorized as mild infections. The blood loss in Sungai Tiung diamond miners is 2.2 cc/day, 66 cc/month, 803 cc/year caused the hemoglobin concentration decreasing below normal due to the large number of worms inside the body. The existence of two Hookworms have impact on the decreasing of normal hemoglobin concentration below the normal level, so they required iron supplement to restore hemoglobin to the normal level according to anemia level severity.
Keyword: Hookworm, Haemoglobin, Anemia, Diamond Miners
Abstrak. Hookworm merupakan salah satu Soil Transmitted Helmints (STH), neglected diseases terpenting dan penyakit parasit terpenting kedua setelah malaria yang terjadi akibat kontak langsung dengan tanah, sehingga penambang intan tradisional memiliki risiko tinggi untuk terinfeksi. Hookworm menyerang mukosa usus dan menghisap darah sehingga dapat menyebabkan anemia dan menurunkan produktifitas kerja. Tujuan penelitian ini untuk mengetahui pengaruh infeksi Hookworm terhadap kadar hemoglobin penambang intan. Penelitian kuantitatif observasional dengan desain potong lintang, di Kelurahan Sungai Tiung Kecamatan Cempaka Kota Banjarbaru bulan Maret–Oktober 2014. Populasi pekerja tambang intan di Kelurahan Sungai Tiung sedangkan sampel penelitian adalah 129 penambang intan di dua lokasi penambangan intan terbesar di Kelurahan Sungai Tiung. Kegiatan yaitu pembagian pot tinja, pengumpulan sampel feses, pemeriksaan sampel feses (Kato Katz), pengambilan sampel darah untuk pemeriksaan kadar hemoglobin. Analisis lanjut berupa perhitungan jumlah telur per gram dan per hari dilanjutkan dengan perhitungan jumlah cacing dan perhitungan kehilangan darah akibat infeksi Hookworm yang diderita. Ditemukan 6 orang penambang intan yang positif terinfeksi Hookworm (Slide Parasite Rate 4,65%) dengan jumlah cacing berkisar 1-4 ekor dan tergolong infeksi ringan. Kehilangan darah pada penambang intan di Desa Sungai Tiung berkisar 2,2 cc/hari atau 66 cc/bulan atau 803 cc/tahun yang mengakibatkan penurunan kadar Hb menjadi di bawah normal seiring dengan banyaknya jumlah cacing yang diderita. Keberadaan 2 ekor cacing Hookworm telah berimbas pada penurunan kadar Hb di bawah normal sehingga diperlukan suplemen zat besi untuk mengembalikan kadar hemoglobin ke batas normal sesuai tingkat keparahan anemia.
Kata Kunci: Hookworm, Hemoglobin, Anemia, Penambang Intan
DOI
Cara sitasi : : 10.22435/jhecds.v3i2.7786.1-6 Indriyati L, Sembiring W.S.R.G. Pengaruh infeksi hookworm terhadap kadar hemoglobin
penambang intan. J.Health.Epidemiol. Commun.Dis. 2018;4(1): 1-6. (How to cite)
2
Pendahuluan
Soil Transmitted Helmints (STHs) termasuk
Hookworm merupakan masalah kesehatan utama
di negara miskin1 dan negara sedang
berkembang.2 Hookworm merupakan salah satu dari 17 neglected diseases yang disampaikan oleh
World Health Organization (WHO) yang
menyerang 440 juta penduduk dunia dengan beban tertinggi berada di Asia.3 Murray et al, 2012 dalam Hotez et al, 2013 menyatakan bahwa berdasarkan Standar Disability-Adjusted Life Year (DALy) infeksi Hookworm merupakan penyakit
neglected diseases terpenting dan penyakit parasit
terpenting kedua setelah malaria.4
Infeksi Hookworm terjadi bila larva filariform menembus kulit. Personal hygiene seperti penggunaan alas kaki yang buruk serta intensitas kontak langsung dengan tanah yang tinggi merupakan risiko terbesar untuk infeksi cacing
Hookworm.5–7 Hasil penelitian di Ambon
menyatakan bahwa 76,3% petani sayur mengalami infeksi cacing Hookworm (Ancylostoma duodenale), kita ketahui bahwa pekerjaan sebagai petani sayur merupakan pekerjaan yang hampir selalu mengalami kontak langsung dengan tanah. Salah satu sektor andalan pertambangan di Kalimantan Selatan adalah penambangan intan khususnya di daerah Cempaka Kota Banjarbaru. Sebagian besar penambangan intan masih dilakukan secara tradisional yaitu pekerja mencari intan di lubang-lubang penuh galian dan penuh lumpur sehingga kegiatan ini dapat memperbesar risiko kejadian kecacingan khususnya Hookworm.8 Spesies Hookworm yaitu Necator americanus dan
Ancylostoma duodenale menyerang mukosa usus
dan menghisap darah sehingga dapat
menyebabkan anemia.2 Anemia merupakan
masalah kesehatan pada semua golongan umur khususnya pada Ibu hamil dan usia anak sekolah yang dapat disebabkan oleh ketidakcukupan asupan zat besi, banyak kehilangan darah misal saat menstruasi dan akibat infeksi parasit seperti
malaria dan kecacingan (Hookworm dan
Trichuriasis).9 Anemia pada pekerja di Indonesia
diperkirakan sebesar 40%, dengan konsekuensi menurunkan produktifitas kerja.10 Penelitian ini dilakukan karena hingga saat ini data kecacingan khususnya Hookworm pada pekerja sangat sedikit, demikian pula data penderita anemia khususnya akibat infeksi cacing. Oleh karena itu, diperlukan data prevalensi pada kelompok masyarakat berisiko seperti penambang intan tradisional beserta kejadian anemia yang mengiringi kejadian infeksi yang nantinya data dapat digunakan sebagai
bahan pertimbangan dalam pengendalian
kecacingan pada pekerja.
Metode
Penelitian ini adalah penelitian kuantitatif
observasional dengan desain potong lintang,
dilakukan di Kelurahan Sungai Tiung Kecamatan Cempaka Kota Banjarbaru pada bulan Maret– Oktober 2014. Populasi penelitian ini adalah seluruh pekerja tambang di Kelurahan Sungai Tiung Kecamatan Cempaka Kota Banjarbaru sedangkan sampel penelitian adalah pekerja tambang intan tradisional di dua lokasi penambangan intan terbesar di Kelurahan Sungai Tiung Kecamatan Cempaka. Sampel dipilih secara
random sampling. Sampel dihitung dari
perhitungan dua proporsi populasi11
√ ̅( ̅) √ ( ) (
( )
Keterangan :
P1 : 31 %, proporsi kejadian infeksi cacing tambang pada penambang emas di California tahun 1997.9
P2 : 6 %, dengan asumsi beda minimal proporsi infeksi cacing tambang dengan anemia dan non anemia sebesar 25 %.
Dari hasil perhitungan diperoleh besar sampel minimal sebanyak 60 jiwa untuk masing-masing kelompok kasus dan kontrol, sehingga jumlah total sampel adalah minimal 120 jiwa.
Kegiatan yang dilakukan antara lain pembagian pot tinja, pengumpulan sampel feses, pemeriksaan sampel feses dengan menggunakan metode Kato
Katz, pengambilan sampel darah untuk
pemeriksaan kadar hemoglobin menggunakan metode Cyanmethemoglobin dengan alat HB Strip merk FamilyDr.5
Kehilangan darah dan zat besi didapatkan dari perhitungan jumlah telur cacing pada slide, jumlah telur cacing per gram dan per hari, jumlah cacing, jumlah darah yang hilang dan trend penurunan kadar Hb berdasarkan jumlah cacing yang ditemukan.
Cara perhitungan telur cacing untuk mengetahui perkiraan jumlah telur cacing per gram feses pada penderita.12
dengan rumus berikut :
Keterangan :
N : jumlah telur cacing yang ditemukan per slide BT : berat tinja pada pemeriksaan Kato Katz
(0,03 gram)6
3 Setelah ditemukan jumlah telur cacing pada per gram feses maka dapat diperkiraan jumlah telur cacing per hari yang diderita oleh penderita.12 dengan rumus perhitungan sebagai berikut :
Ket :
T : jumlah telur cacing per gram dan TT : jumlah telur cacing per hari.
270 gr merupakan berat tinja maksimal orang dewasa per hari.12
Jumlah cacing yang dimiliki oleh penderita 12didapatkan melalui perhitungan sebagai berikut :
Ket:
TT : jumlah telur cacing per hari
C : jumlah cacing yang diderita oleh responden Pada rumus perhitungan jumlah cacing digunakan pembagi 9.000 pada Hookworm karena cacing
Hookworm bertelur sebanyak 9.000-10.000 butir
telur/hari.12,13 Kehilangan darah dihitung berdasarkan perilaku cacing Hookworm mengisap darah sebanyak 0,2 cc/ekor/hari12
Perhitungan kebutuhan suplemen tablet tambah darah berpatokan pada nilai kadar Hb penderita dan hasil penelitian yang menyatakan bahwa
preparat tablet tambah darah yang dikonsumsi 60 mg/hari dapat menaikkan kadar hemoglobin sebanyak 1 gr/dL/bulan.14,15
Hasil
Jumlah sampel feses yang berhasil dikumpulkan sebanyak 129 dari penambang intan dengan hasil pemeriksaan ditemukan 6 orang positif terinfeksi
Hookworm (SPR 4,65%).6 Rincian banyaknya telur
cacing Hookworm yang ditemukan pada penderita ditampilkan pada Tabel 1.6
Tabel 1. Jumlah telur cacing dan nilai kadar hemoglobin pada penambang intan yang terinfeksi cacing Hookworm
No sampel Kode Jumlah Telur Hookworm (butir) Kadar Hb (g/dL) 1. A 4 11,0 2. B 1 15,6 3. C 1 13,2 4. D 3 12,4 5. E 3 12,7 6. F 1 14,1
Dari 6 orang penderita positif ditemukan jumlah telur cacing dan kadar Hb yang bervariasi. Penderita dengan jumlah telur Hookworm yang paling tinggi memiliki nilai Hb yang paling rendah.6 Hasil positif pemeriksaan sampel tinja, perkiraan jumlah telur dan cacing pada penambang intan di Kelurahan Sungai Tiung tertera pada Tabel 2.
Tabel 2. Hasil positif pemeriksaan sampel tinja, perkiraan jumlah telur dan cacing pada penambang Intan Kelurahan Sungai Tiung
No Sampel Kode
Jumlah telur Hookworm pada
slide Kato Katz (butir)
Jumlah telur Hookworm /gram feses
(butir)
Jumlah total telur Hookworm/hari (butir) Jumlah Cacing Hookworm (ekor) 1 A 4 133 35.910 4 2 B 1 33 8.910 1 3 C 1 33 8.910 1 4 D 3 67 18.090 2 5 E 3 67 18.090 2 6 F 1 33 8.910 1
Berdasarkan jumlah cacing Hookworm yang terdapat di dalam tubuh maka dapat dihitung perkiraan kehilangan darah yang diserap oleh cacing Hookworm per hari seperti ditampilkan pada Tabel 3. Kehilangan darah akibat infeksi
Hookworm berimbas pada penurunan nilai
hemoglobin dalam darah. Jumlah cacing yang diderita dan nilai hemoglobin darah pada penambang intan yang terinfeksi Hookworm.
Berdasarkan kebutuhan penambang intan akan
konsumsi tablet tambah darah untuk
meningkatkan kadar/nilai hemoglobin ke batas normal maka banyaknya suplemen yang harus dikonsumsi oleh penambang intan di Kelurahan Sungai Tiung seperti disajikan pada Tabel 3.
4
Tabel 3. Kehilangan darah akibat Hookworm dan konsumsi tablet tambah darah yang diperlukan oleh penambang intan di Kelurahan Sungai Tiung
NO sampel Kode Jumlah cacing (ekor) Kehilangan darah (cc/hari) Nilai/Kadar Hb (g/dL) Konsumsi Tablet Tambah Darah yang Diperlukan (tablet) 1. A 4 0,8 11,0 60 2. B 1 0,2 15,6 - 3. C 1 0,2 13,2 - 4. D 2 0,4 12,4 30 5. E 2 0,4 12,7 30 6. F 1 0,2 14,1 - TOTAL 2,2
Dari Tabel 3 dapat kita lihat bahwa kehilangan darah pada penambang intan di kelurahan Sungai Tiung adalah sebanyak 2,2 cc/hari; 66 cc/bulan bulan ; 803 cc/tahun.
Pembahasan
Berdasarkan jumlah cacing yang menginfeksi yaitu infeksi ringan jika terdapat < 5 ekor cacing, infeksi sedang jika terdapat 5-25 ekor cacing dan infeksi berat /tinggi jika terdapat > 25 ekor cacing.13 Maka kecacingan yang diderita oleh para penambang intan di Kelurahan Sungai Tiung diklasifikasikan sebagai infeksi ringan.6
Darah merupakan salah satu komponen utama di dalam tubuh yang berguna untuk mengangkut oksigen dan nutrisi ke seluruh tubuh termasuk salah satu zat yang terkandung di dalam darah adalah hemoglobin/zat besi. Kekurangan zat besi atau hemoglobin di dalam darah disebut anemia. WHO (2008) menyatakan 1,62 miliar orang dari total keseluruhan penduduk dunia menderita anemia dengan prevalensi anak sekolah yaitu 25,4%.16 Data WHO 2011, anemia menyerang 800 juta anak-anak dan wanita dengan prevalensi tertinggi pada anak-anak sebanyak 42,6%.17 Salah satu jenis anemia khususnya pada anak yaitu anemia defisiensi besi yang dapat disebabkan oleh infeksi kecacingan dengan hilangnya darah secara kronis.18
Diketahui dari beberapa penelitian bahwa sebagian besar penderita infeksi kecacingan
Hookworm menderita anemia,19,20 sedangkan
penderita infeksi Trichuris trichiura dan Ascaris
lumbricoides menyebabkan malnutrisi.21Hookworm
dinyatakan berkaitan dengan perilaku buang air besar ditempat terbuka (open defecation), dan berhubungan dengan faktor jenis kelamin dan umur. Hasil penelitian menyatakan bahwa laki-laki lebih rentan terinfeksi Hookworm daripada perempuan demikian pula kisaran umur 15-19 tahun lebih banyak ditemukan menderita infeksi
Hookworm dibandingkan dengan usia lainnya.22
Dilaporkan bahwa infeksi Hookworm adalah penyebab umum dari anemia di Nigeria,23 sebanyak 29% infeksi Hookworm dengan anemia ditemukan di Sub Saharan Afrika.24 Hookworm juga dianggap sebagai faktor pencetus anemia sedang dan berat pada anak-anak sekolah di Mozambique.24 Di Indonesia, tepatnya di Boolang Mongondow hasil penelitian menyatakan bahwa anak yang menderita kecacingan 59% lebih berisiko menderita anemia daripada anak yang tidak menderita kecacingan.25
Telah diperkirakan bahwa beban 1000 cacing tambang per gram feses menyebabkan hilangnya 1 mg besi per hari.23 Dilaporkan juga terjadinya perdarahan gastrointestinal akibat kerusakan pembuluh darah di usus halus pasca induksi
Hookworm.26
Berdasarkan nilai hemoglobin darah penambang intan yang terinfeksi Hookworm dapat kita lihat pada Tabel 3 bahwa 2 ekor cacing Hookworm saja telah dapat menyebabkan penurunan nilai hemoglobin dari kadar normal. Semakin banyak jumlah cacing yang diderita maka akan semakin menurunkan nilai hemoglobin darah. Sementara keberadaan 1 ekor cacing Hookworm tidak pada penurunan nilai hemoglobin darah.
Dengan adanya penurunan kadar hemoglobin darah maka diperlukan suplemen untuk meningkatkan kembali nilai hemoglobin darah ke nilai normalnya. Batas kadar hemoglobin normal untuk pria dewasa menurut WHO dan Depkes RI adalah 13 gr/dL.6 Preparat tablet tambah darah yang dikonsumsi 60 mg/hari dapat menaikkan kadar hemoglobin sebanyak 1 gr/dL/bulan.27,28 Hasil analisis sebelumnya menyatakan kerugian ekonomi akibat hilangnya darah yang disebabkan infeksi Hokworm pada penambang intan di Kelurahan Sungai Tiung sebesar Rp. 963.600,-/tahun dan diperlukan preparat tambah darah dengan biaya sebesar Rp. 21.600,- untuk mengembalikan kadar hemoglobin ke batas normal.7
5 Hasil penelitian menyatakan bahwa konsumsi
obat anthelminthik secara rutin dapat
menurunkan risiko anemia sebesar 5-10% termasuk dalam kondisi menderita penyakit infeksi.29–31 Saat ini WHO merekomendasikan untuk pemberian Mass Drug Administration (MDA) pada anak usia 1-15 tahun.1 Sementara untuk orang dewasa cakupan pengobatan pencegahan kecacingan hanya pada wilayah-wilayah yang melakukan pembagian obat massal untuk filariasis. Kecamatan Cempaka Kotamadya Banjarbaru bukan daerah endemis filariasis, sehingga tidak ada program pemerintah yang mencakup para penambang intan untuk pengobatan kecacingan. Diperlukan inisiatif diri pribadi dari para penambang intan untuk memeriksakan diri dan minum obat untuk mencegah infeksi Hookworm.
Kesimpulan dan Saran
Prevalensi infeksi Hookworm pada penambang intan di Kelurahan Sungai Tiung Banjarbaru sebesar 4,65% termasuk kategori infeksi ringan dengan intensitas kehilangan darah berkisar 2,2 cc/hari atau 66 cc/bulan atau 803 cc/tahun yang mengakibatkan penurunan kadar Hb menjadi di bawah normal seiring dengan banyaknya jumlah cacing yang diderita. Keberadaan 2 ekor cacing
Hookworm telah berimbas pada penurunan kadar
Hb di bawah normal sehingga diperlukan suplemen zat besi untuk mengembalikan kadar hemoglobin ke batas normal sesuai tingkat keparahan anemia.
Diperlukan upaya promosi kesehatan untuk peningkatan pengetahuan dan kesadaran para penambang intan akan risiko infeksi Hookworm pada pekerjaannya sehingga para penambang intan dapat melakukan upaya-upaya pencegahan dan melakukan pemeriksaan rutin untuk infeksi kecacingan yaitu STH pada umumnya dan
Hookworm khususnya.
Ucapan Terima Kasih
Penulis mengucapkan terima kasih kepada Kepala Balai Litbang P2B2 Tanah Bumbu yang telah memberikan kesempatan kepada peneliti untuk melakukan penelitian dan anggota tim penelitian dan teknisi litkayasa yang telah membantu dalam pelaksanaan penelitian ini.
Kontribusi Penulis
LI memiliki ide tentang tema tulisan kemudian menyusun kerangka konsep dan draft naskah artikel serta melakukan penelusuran bahan artikel terkait rumus perhitungan serta perhitungan yang merupakan analisis lanjut dari
hasil pemeriksaan kecacingan. WSRGS melakukan kegiatan penelitian, menyusun data hasil penelitian, penyusunan manuskrip, penelusuran artikel dan perbaikan sesuai review.
Daftar Pustaka
1. Cabada MM, Lopez M, Arque E, Clinton White A. Prevalence of soil-transmitted helminths after mass albendazole administration in an indigenous community of the Manu jungle in Peru. Pathog Glob Health. 2014;108(4):200–5.
2. Casmo V, Augusto G, Nala R, Sabonete A, Carvalho-Costa FA. The effect of Hookworm infection and urinary Schistosomiasis on blood hemoglobin concentration of schoolchildren living in Northern Mozambique. Rev Inst Med Trop Sao Paulo. 2014;56(3):219–24.
3. Bottazzi ME. The human hookworm vaccine: recent updates and prospects for success. J Helminthol. 2015;89(5):540–4.
4. Hotez PJ, Diemert D, Bacon KM, Beaumier C, Bethony JM, Elena M, et al. The Human Hookworm Vaccine. Vaccine. 2013;31S:227–32. 5. Gandahusada S, Ilahude H, Pribadi W. Parasitologi
Kedokteran. Edisi ke III. Jakarta: Fakultas Kedokteran Universitas Indonesia; 2003. 11-17 p. 6. Sembiring WSR., Annida, Hariyati E, Wahyudin A.
Hubungan kejadian infeksi cacing tambang dengan anemia pada pekerja tambang intan tradisional Kelurahan Sungai Tiung Kecamatan Cempaka Kota Banjarbaru Tahun 2014. J Heal Epidemiol Commun Diaeases. 2015;1(1):27–31.
7. Indriyati L, Sembiring WSR. Kerugian finansial penambang intan akibat Hookworm. J Kebijak Pembang. 2016;11(1):45–9.
8. Gyorkos TW, Gilbert NL, Larocque R, Casapía M. Trichuris and hookworm infections associated with anaemia during pregnancy. Trop Med Int Health. 2011;16(4):531–7.
9. Agung IGAA. Pengaruh perbaikan gizi kesehatan terhadap produktivitas kerja. Piramida. 2008;4(1):1–15.
10. Bagian Parasitologi FK UGM Yogyakarta. Panduan pemeriksaan protozoa dan nematoda. 2008. 11. Sopiyudin DM. Besar smpel dalam penelitian
kedokteran dan kesehatan. Edisi 3. Jakarta: Penerbit Salemba Medika; 2013.
12. RI K kesehatan. Lampiran Keputusan Menteri Kesehatan RI No.424/MENKES/SK/VI/2006 Pedoman Pengendalian Kecacingan. 2006.
13. Natadisastra D, Agoes R. Parasitologi Kedokteran: ditinjau dari organ tubuh yang diserang. Jakarta: EGC; 2009. 73-96 p.
14. Ngui R, Lim YAL, Kin LC, Chuen CS, Jaffar S. Association between anaemia, iron deficiency anaemia, neglected parasitic infections and socioeconomic factors in rural children of West Malaysia. PLoS Negl Trop Dis. 2012;6(3):1–8. 15. Chen JM, Zhang XM, Wang LJ, Chen Y, Du Q, Cai
JT. Overt gastrointestinal bleeding because of hookworm infection. Asian Pac J Trop Med. 2012;5(4):331–2.
16. Organization) W (World H. Worldwide prevalence of anemia 1993-2005 [Internet]. 2008
6 [cited 2018 Jun 28]. Available from: http;//www.who.int
17. Organization) W (World H. The global prevalence of anaemia in 2011 [Internet]. WHO (World Health Organization). 2011 [cited 2018 Mar 3]. Available from: http://apps.who.int/iris/
18. Hayati Z, Anggoro J, Eka AY. Hubungan infeksi cacing usus terhadap anemia defisiensi besi pada siswa sekolah dasar kelas v dan vi di Desa Dasan Lekong Kecamatan Sukumulai Kabupaten Lombok Timur Tahun 2011. J Kedokt Unram. 2013;2(2):3– 9.
19. Hotez P. Hookworm and poverty. Ann N Y Acad Sci. 2008;1136:38–44.
20. Agu PU, Ogboi JS, Akpoigbe K, Okeke T, Ezugwu E. Impact of Plasmodium falciparum and hookworm infections on the frequency of anaemia in pregnant women of rural communities in Enugu, South East Nigeria. Pan Afr Med J. 2013;14:27. 21. Moncayo AL, Lovato R, Cooper PJ.
Soil-transmitted helminth infections and nutritional status in Ecuador : findings from a national survey and implications for control strategies. BMJ Open. 2018;8(e021319):1–9.
22. Coulibaly G, Ouattara M, Dongo K, Hürlimann E. Epidemiology of intestinal parasite infections in three departments of south-central Côte d ’ Ivoire before the implementation of a. Parasite Epidemiol Control. 2018;3(2):63–76.
23. Ayogu RNB, M.Okafur A, Ene-Obong HN. Iron status of schoolchildren (6-15 years) and associated factors in Rural Nigeria. Food Nutr Res. 2016;1(59):1–12.
24. Bechir M, Schelling E, Hamit MA, Tanner M, Zinsstag J. Parasitic infections, anemia and malnutrition among rural settled and mobile pastoralist mothers and their children in Chad. Ecohealth. 2012;9(2):122–31.
25. Hasyim N, Mayulu N, Ponidjan T. Hubungan kecacingan dengan anemia pada murid sekolah dasar di Kabupaten Boolang Mongondow Utara. ejournal keperawatan (e-Kp). 2013;1(1):1–6. 26. Hyun HJ, Kim EM, Park SY, Jung JO, Chai JY, Hong
ST. A case of severe anemia by Necator americanus infection in Korea. J Korean Med Sci. 2010;25(12):1802–4.
27. Gulani A, Nagpal J, Osmond C, Sachdev HPS. Effect of administration of intestinal anthelmintic drugs on haemoglobin: systematic review of randomised controlled trials. BMJ. 2007;334(7603):1095. 28. Jiraanankul V, Aphijirawat W, Mungthin M,
Khositnithikul R, Rangsin R, Traub RJ, et al. Incidence and risk factors of hookworm infection in a rural community of central Thailand. Am J Trop Med Hyg. 2011;84(4):594–8.
29. Casey GJ, Montresor A, Cavalli-Sforza LT, Thu H, Phu LB, Tinh TT, et al. Elimination of iron deficiency anemia and soil transmitted helminth infection: evidence from a fifty-four month iron-folic acid and de-worming program. PLoS Negl Trop Dis. 2013;7(4).
30. Naing C, Whittaker MA, Nyunt-wai V, Reid SA, Wong SF, Mak JW, et al. Malaria and soil-transmitted intestinal helminth co-infection and its effect on anemia : a meta-analysis. Trans R Soc
Trop Med Hyg. 2013;107:672–83.
31. Righetti AA, Adiossan LG, Ouattara M, Glinz D, Hurrell RF, Goran EKN, et al. Dynamics of anemia in relation to parasitic infections, micronutrient status , and increasing age in South-Central Côte d’Ivoire. J Infect Dis. 2013;207(15 May):1604–15.
